PREVALÊNCIA DA LEPTOSPIROSE NA CIDADE DE SÃO LUÍS NOS ANOS DE 2010 A 2022

PREVALENCE OF LEPTOSPIROSIS IN THE CITY OF SÃO LUÍS IN THE YEARS 2010 TO 2022

REGISTRO DOI: 10.69849/revistaft/cs10202410232203


Herminio de Sousa Lima1
Ernani Wilson Maia Carneiro Filho2
Jhayleson Rabelo Carvalho3
Lilian Heidrian Bastos Carmona4


Resumo

A leptospirose, zoonose endêmica no Brasil, é amplamente associada à falta de saneamento básico e a condições climáticas específicas. Este estudo analisou a prevalência da leptospirose em São Luís (MA) entre 2010 e 2022 e sua correlação com a precipitação pluviométrica. Dados epidemiológicos foram obtidos do DATASUS, enquanto as informações climáticas vieram do INMET. A análise revelou um total de 266 casos de leptospirose no período, com o maior número de infecções em 2011 (42 casos) e o menor em 2016 (12 casos). A doença afetou principalmente pessoas entre 20 e 59 anos, predominantemente do sexo masculino (78%). A correlação entre a incidência da leptospirose e o volume de chuvas foi significativa (r = 0,7692; p < 0,01), especialmente nos meses de maior precipitação (janeiro a junho), sugerindo uma forte associação entre o aumento das chuvas e a propagação da doença. Esses achados destacam a necessidade de medidas preventivas em períodos chuvosos, especialmente em áreas com infraestrutura inadequada, para mitigar o impacto da leptospirose na população.

Palavras-chave: Leptospirose, São Luís, Precipitação pluviométrica, Saneamento básico, Zoonoses.

Abstract

Leptospirosis, an endemic zoonosis in Brazil, is widely associated with the lack of basic sanitation and specific climatic conditions. This study analyzed the prevalence of leptospirosis in São Luís (MA) between 2010 and 2022 and its correlation with rainfall. Epidemiological data were obtained from DATASUS, while climate information came from INMET. The analysis revealed a total of 266 cases of leptospirosis in the period, with the highest number of infections in 2011 (42 cases) and the lowest in 2016 (12 cases). The disease mainly affected people between 20 and 59 years old, predominantly male (78%). The correlation between the incidence of leptospirosis and the volume of rainfall was significant (r = 0.7692; p < 0.01), especially in the months of higher rainfall (January to June), suggesting a strong association between increased rainfall and the spread of the disease. These findings highlight the need for preventive measures in rainy seasons, especially in areas with inadequate infrastructure, to mitigate the impact of leptospirosis on the population.

Keywords: Leptospirosis, São Luís, rainfall, basic sanitation, zoonoses.

1. INTRODUÇÃO

A leptospirose é uma das zoonoses mais conhecidas no mundo, devido sua ocorrência que geralmente está correlacionada a áreas em que há escassez de saneamento básico (SOUZA, 2011). O agente etiológico dessa doença é uma bactéria espiroqueta do gênero Leptospira. Esse microrganismo possui um grande destaque, visto que consegue sobreviver por meses em seus vetores, além de ter um amplo reservatório animal, sendo o mais conhecido o rato de esgoto (BRASIL, 2009).

O modo de infecção humana se dá por meio principalmente do contato com a urina do animal infectado, porém, para que a bactéria entre no corpo humano, depende de dois fatores: o ser humano deve ter uma lesão na pele para facilitar a entrada do agente infectante ou deve estar bastante tempo em contato com a água ou lama infectada com a urina do animal, para que a bactéria penetre diretamente o indivíduo (BRASIL, 2009).

A transmissão da leptospirose também está relacionada diretamente com os fatores ambientais, os quais favorecem a sua incidência em zonas litorâneas e urbanas com pluviosidade elevada, além de estar associada aos desastres ambientais, como enchentes e concomitantemente as populações desfavorecidas (OPAS, 2003), fazendo com que essa enfermidade seja classificada como uma doença tropical negligenciada (HOTEZ, 2014).

No Brasil, devido as suas falhas de infraestrutura sanitária, além de ter um grande percentual populacional vivendo em condições precárias de saúde e sem acesso à informação, a leptospirose é considerada uma doença endêmica, ocorrendo altos picos de infecção em períodos chuvosos, principalmente em áreas costeiras e capitais (KOURY, 2006).

O município de São Luís do Estado do Maranhão está localizado no nordeste brasileiro, na região litorânea do litoral amazônico, seu clima é tropical, quente e úmido, além disso, apresenta somente dois períodos climáticos característicos, sendo um chuvoso e o outro seco (SILVA et al., 2009). São Luís possui uma população estimada de 1 milhão e 37 mil habitantes com uma extensão territorial de 583 km2, cerca de 34,6% dos domicílios não possuem esgotamento sanitário adequado (IBGE, 2024). Proporcionando um ambiente ideal para a propagação da leptospirose.

Este estudo tem como objetivo analisar a prevalência da leptospirose e sua correlação com a precipitação pluviométrica na cidade de São Luís, Maranhão, entre os anos de 2010 e 2022. A abordagem proposta visa identificar padrões e tendências relevantes, proporcionando uma compreensão mais aprofundada da dinâmica da leptospirose e dos fatores climáticos associados à região.

2. METODOLOGIA

Trata-se de um estudo ecológico, dos indicadores de leptospirose, mediante análise tempo-espacial, sobre o período de 2010 a 2022. A área de estudo foi o município de São Luís, capital do estado do Maranhão, Brasil.

Foram utilizados dados de notificações de casos de leptospirose, obtidos pelo departamento de informática do Sistema Único de Saúde (DataSUS).

Os dados de população utilizados neste trabalho são referentes ao censo demográfico, ano de 2022, realizado pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE).

Os dados climáticos (precipitação pluviométrica), por sua vez, foram disponibilizados pelo Instituto Nacional de Meteorologia (INMET) e referem-se à estação São Luís (Código 82280), localizada a 2°31’36.0″S e 44°12’49.0″W, com a altitude de 32,58 m.

A realização dos cálculos de estatística espacial foi construída por meio do programa BioEstat 5.3, com um nível de significância estatística de 95% (p<0,05). A correlação de Pearson (r) foi utilizada para analisar a associação entre a prevalência de leptospirose e os índices de precipitação pluviométrica de São Luís. Adotou-se como variável dependente (Y) o índice pluviométrico e como independente (X) a prevalência da doença.

Por se tratar de estudo realizado com o uso de dados oriundos de fontes secundárias, não foi necessária a aprovação pelo Comitê de Ética em Pesquisa.

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

3.1 Análise da prevalência dos casos de leptospirose na série histórica de 2010 a 2022.

No estudo realizado tendo como base a série histórica dos casos de leptospirose na cidade de São Luís nos anos de 2010 a 2022, foi observado um total de 266 casos sendo o ano de 2016 com a menor incidência com um total de 12 casos e 2011 o ano com o maior número de casos totalizando 42 registros. A média anual foi de 20,46 casos, com uma mediana de 15 casos e um desvio padrão 9,18 casos anuais (Gráfico 1) causado pelo aumento de casos observados nos anos de 2010 (30 casos), 2011 (42 casos), 2014 (30 casos) e 2022 (31 casos) (Gráfico 4).

Gráfico 1: Análise do número total de casos de leptospirose em São Luís nos anos de 2010 a 2022.

DADOS ESTATÍSTICOS: n = 266; máxima = 42,00; mínima = 12,00; média = 20,46; mediana = 15,00; 1º quartil = 14,50; 3º quartil = 35,50; desvio padrão = 9,18.
Fonte: BRASIL, 2024.

O maior número de casos de infecção por leptospirose na cidade de São Luís foi observado entre pessoas de 20 a 59 anos (175 casos). Isso pode estar ligado ao fato que pessoas nesta faixa etária costumam se locomover mais, por causa do trabalho, estudo, esporte e outros motivos (população economicamente ativa), aumentando a chance de entrar em contato com água contaminada pela bactéria em períodos chuvosos. Também foi observado que os grupos menores de 5 anos (3 casos) e maiores de 59 anos (25 casos) foram as pessoas que menos se contaminaram pela doença (Gráfico 2).

Em uma pesquisa realizada por Diz e Conceição (2021), foi obtido um resultado semelhante na cidade de São Paulo (São Paulo) no ano de 2007 a 2016; as faixas etárias com maior incidência da leptospirose foram entre 20 a 39 anos e a incidência diminuiu a partir dos 59 anos. Além disso, o mesmo estudo aponta que houve menor número de casos em pessoas de 0 a 19 anos (DIZ; CONCEIÇÃO, 2021), tais fatos coincidem com a análise realizada na cidade de São Luís no período estudado.

Gráfico 2: Casos de leptospirose por faixa etária na cidade de São Luís nos anos de 2010 a 2022.

Fonte: BRASIL, 2022.

Ao analisar o número de casos relacionados ao sexo dos indivíduos em São Luís, é notório que as pessoas do sexo masculino foram as mais afetadas pela doença, contabilizando 207 casos (78%). Já as pessoas do sexo feminino representaram apenas 55 casos (21%) ocorrendo 4 casos os quais não foram identificados os sexos (1%) (Gráfico 3).

Gráfico 3: Casos de leptospirose segundo sexo na cidade nos anos de 2010 a 2022.

Fonte: BRASIL, 2024.

É provável que isso possa estar relacionado pela possível conduta trabalhista: predominantemente, pessoas que trabalham como delivery, mototaxistas, construção civil, manutenção predial, e outros similares, são do sexo masculino. Como geralmente esses trabalhadores operam até em dias chuvosos, pode-se levar em consideração que essas pessoas terão muito mais chances de entrar em contato com o agente infectante através da água. Segundo Magalhães e Acosta (2019), o mesmo padrão foi observado na cidade de Porto Alegre (Rio Grande do Sul) no ano de 2007 a 2013; cerca de 81,6% (186/228) dos casos de leptospirose foram do sexo masculino e 82,5% (188/228) dos infectados representavam a população economicamente ativa (MAGALHÃES; ACOSTA, 2019).

Em São Luís, o número total de casos confirmados, no período de 2010 a 2022, foi de 266. Observou-se que em 2010 o número de casos de leptospirose começou com 30 casos (11,28%) da série histórica, logo após, o ano de 2011 se destaca apresentando o maior número de casos, totalizando 42 casos ou seja 15,79% dos casos totais (Gráfico 4).

Gráfico 4: Número de casos por ano de leptospirose em São Luís nos anos de 2010 a 2022.

Fonte: BRASIL, 2024.

Nos anos seguintes do período em estudo, houve uma diminuição gradativa dos casos, conforme a linha de tendência, até o ano de 2016, quando se registrou o menor número de casos, totalizando 12 (4,51%). De 2016 a 2021, o número de casos manteve-se constante, com uma média aproximada de 15 casos por ano. No entanto, em 2022, houve uma grande alteração, com o número de infectados dobrando e registrando 31 casos (11,65%).

Uma possível explicação para esse fenômeno possivelmente está relacionada às medidas restritivas impostas durante a pandemia da COVID-19 no Brasil, que vigoraram de janeiro de 2020 a fevereiro de 2022. A liberação da população durante o período chuvoso resultou em um aumento do fluxo de pessoas em contato com ambientes contaminados, o que supostamente contribuiu para a propagação da doença.

3.2 Relação do número de casos de leptospirose e precipitação total por mês

Ao distribuir os dados entre os anos de 2010 e 2022, por meses, foi observado que o número de casos de leptospirose concentrou-se principalmente no período chuvoso, entre os meses de janeiro e junho. Durante esse período, a cidade experimenta a maior parte de suas chuvas anuais, com os meses de março e abril sendo tipicamente os mais chuvosos. De acordo com a série histórica da leptospirose, os meses com maior incidência da doença variam entre março e agosto, totalizando 203 casos (76,32%). Sendo o maior número de casos observado no mês de maio, com 56 casos (21,05%). A possível explicação é que os pacientes se contaminaram no mês anterior, e como o período de incubação pode variar de 2 a 30 dias (COSTA et al. 2020), as notificações ocorram no mês seguinte ao contágio (Gráfico 5).

Gráfico 5: Número de casos de leptospirose e precipitação total por mês na cidade de São Luís nos anos de 2010 a 2022.

Fonte: DATASUS, 2024.

Com base nas séries históricas dos casos de leptospirose e dos índices pluviométricos no período de 2010 a 2022 em São Luís (Gráfico 6a e 6b), é possível observar que o nível de precipitação de chuva foi elevado entre os meses de janeiro a junho, período em que se registra o maior número de casos da doença. Por outro lado, nos meses de setembro a novembro, foi registrado os menores números de casos e índices pluviométricos.

Essa tendência de aumento de casos associada ao aumento da precipitação também foi notada por Anjos na cidade de Recife (Pernambuco) no ano de 2004, quando houve o maior índice de precipitação, proporcionando o aumento do número de casos (131) contabilizados no período de 2001 a 2006 (ANJOS, 2013). 

Gráfico 6: Relação dos números de casos de leptospirose com a precipitação de chuva em São Luís nos anos de 2010 a 2022.Uma imagem contendo Forma
Descrição gerada automaticamente

(a) Série histórica dos números de casos de leptospirose e precipitação total mensal nos anos de 2010 a 2022.

(b) Acumulado mensal da série histórica dos números de casos de Leptospirose e precipitação total nos anos de 2010 a 2022.

(c) Acumulado anual da série histórica dos números de casos de Leptospirose e precipitação total nos anos de 2010 a 2022.

Fonte: Base de dados: INMET (2024); BRASIL (2024).

3.3 Correlação do acumulado mensal entre o número de casos e a precipitação pluviométrica

Para investigar a relação entre o número de casos e o volume de precipitação pluviométrica (Tabela 1), acumulados nos 12 anos estudados, utilizou-se o teste estatístico de correlação de Pearson.

Tabela 1: Relação dos números de casos e precipitação pluviométrica, acumulados, nos meses dos anos de 2010 a 2022.

Fonte: Base de dados: INMET (2024); BRASIL (2024).

O gráfico de dispersão gerado, a partir dos dados observados, foi utilizado para analisar a correlação de Pearson entre as duas variáveis: no eixo x, a quantidade de casos; e no eixo y, a precipitação pluviométrica mensal acumulada durante o estudo (Gráfico 07). Observa-se que os pontos estão mais agrupados da origem do gráfico até a coordenada (10, 2000), e a partir desse ponto ocorre uma dispersão gradual, com os pontos afastando-se gradativamente uns dos outros, mas sempre seguindo a linha de tendência central.

A dispersão dos pontos de dados em torno da linha de regressão indica a variabilidade da relação entre as variáveis. Quanto mais próximos os pontos estiverem da linha de regressão, menor será a variabilidade e mais forte será a correlação. Neste caso, os pontos estão relativamente próximos da linha de regressão, o que indica uma relação moderadamente forte entre as variáveis, conforme indicado pelo coeficiente de Pearson de 0,7692.

A linha de regressão linear indica a direção e a força da correlação. No caso deste gráfico, a inclinação é positiva, o que confirma a correlação positiva entre as variáveis.

O coeficiente de correlação de Pearson encontrado, r = 0,7692, foi analisado com base nos parâmetros de classificação de Dancey e Reidy (2006). De acordo com essa classificação, os valores de “r” são categorizados como: 0,10 a 0,30 (fraco), 0,4 a 0,6 (moderado) e 0,7 a 1,0 (forte). Portanto, podemos observar que existe uma forte correlação entre os casos de leptospirose e o período chuvoso, sugerindo que, à medida que uma variável aumenta, a outra tende a aumentar de forma consistente e significativa (Gráfico 7).

Gráfico 7: Correlação linear de Pearson dos números de casos de leptospirose com a precipitação pluviométrica, acumulada nos meses dos anos de 2010 a 2022.

DADOS ESTATÍSTICOS: n (pares) = 12; r (Pearson) = 0.7692; IC 95% = 0.35 a 0.93; IC 99% = 0.16 a 0.95; R2 = 0.5917; t = 3.8067; GL = 10; (p) = 0.0034; Poder 0.05 = 0.9208; Poder 0.01 = 0.7671.

Fonte: Base de dados: INMET (2024); BRASIL (2024).

As análises do poder estatístico também são relevantes. O poder a 0,05 (0,9208) indica que a probabilidade de detectar uma correlação verdadeira, se houver, é de 92,08%. O poder a 0,01 (0,7671) indica que a probabilidade de detectar uma correlação verdadeira, se houver, é de 76,71%. Ambos os poderes são altos, sugerindo que o estudo tem uma boa capacidade de detectar uma correlação verdadeira.

Os intervalos de confiança (IC) fornecem informações valiosas sobre a robustez da correlação. O IC de 95% varia de 0,35 a 0,93 e o IC de 99% varia de 0,16 a 0,95. Como nenhum desses intervalos inclui zero, isso indica que a correlação é significativamente diferente de zero nos níveis de confiança de 95% e 99%, respectivamente.

O coeficiente de determinação (R² = 0,5917) indica que aproximadamente 59,17% dos casos de leptospirose são explicados pela variabilidade da precipitação de chuva no período estudado. Este valor é relativamente alto, mostrando uma boa proporção de variância explicada pela relação linear entre as variáveis.

A estatística t, utilizada para testar a hipótese nula de que não há correlação (r = 0), apresentou um valor t de 3,8067 com 10 graus de liberdade, indicando uma correlação altamente significativa. O valor p de 0,0034 reforça essa significância, pois é muito menor que 0,05 (comumente considerado o limiar para significância estatística), indicando uma significância ainda maior (p < 0,01).

Os resultados indicam uma correlação positiva forte e significativa entre os casos de leptospirose e o período chuvoso. O coeficiente de correlação é alto, os intervalos de confiança não incluem zero, o valor de p é muito baixo (indicando alta significância), e os valores de poder estatístico são altos, reforçando a robustez da correlação observada.

3.4 Correlação entre o número de casos e a precipitação pluviométrica acumulado por ano (2010 – 2022).

Com base nos dados observados no Gráfico 6c e na Tabela 2, foram correlacionados 13 pares anuais do total de casos com volume pluviométrico de precipitação, para determinar a correlação de Pearson entre as variáveis.

Tabela 2: Relação dos números de casos e precipitação pluviométrica, acumulados, nos anos de 2010 a 2022.

Fonte: BRASIL (2022), INMET (2022).

Ao analisar o gráfico de dispersão com a linha de tendência (Gráfico 8), observa-se que os pontos estão amplamente dispersos, com alguns grupos de dados próximos entre si. Há uma variação considerável nos valores, com a maior concentração de pontos no eixo x na faixa de 10 a 20 casos, e no eixo y entre 1500 a 2500 mm de chuvas. A linha de tendência apresenta uma inclinação positiva, indicando uma correlação positiva entre as variáveis, embora essa inclinação seja relativamente suave, o que reforça que a correlação é fraca, conforme indicado pelo coeficiente de Pearson de 0.2655.

Identificam-se alguns pontos fora do agrupamento principal, especialmente um ponto próximo a (40, 2500), que pode ser considerado um outlier. A dispersão significativa dos pontos ao redor da linha de tendência sugere uma alta variabilidade nos dados e uma relação não muito forte entre as variáveis.

Embora exista uma tendência positiva, a considerável dispersão e a presença de outliers indicam que a correlação entre as variáveis não é forte. A análise estatística confirmou que a correlação não é estatisticamente significativa, e o gráfico visualmente suporta essa conclusão (Gráfico 8).

Gráfico 8: Correlação linear de Pearson dos números de casos de leptospirose com a precipitação pluviométrica, acumulada, nos anos de 2010 a 2022.

DADOS ESTATÍSTICOS: n (pares) = 13; r (Pearson) = 0.2655; IC 95% = -0.33 a 0.71; IC 99% = -0.50 a 0.80; R2 = 0.0705; t = 0.9133; GL = 11; (p) = 0.3806; Poder 0.05 = 0.216; Poder 0.01 = 0.0648.
Fonte: Base de dados INMET (2022); BRASIL (2022).

O coeficiente de correlação de Pearson obtido foi de 0.2655, indicando uma correlação positiva fraca entre as variáveis, com base nos parâmetros de classificação de Dancey e Reidy (2006). O intervalo de confiança de 95% para este coeficiente variou de -0.33 a 0.71, enquanto o intervalo de confiança de 99% variou de -0.50 a 0.80. Ambos os intervalos incluem o valor zero, o que sugere que a correlação pode não ser estatisticamente significativa.

O coeficiente de determinação (R²) foi de 0.0705, indicando que apenas 7.05% da variação na variável dependente (número total de casos) pode ser explicada pela variável independente (precipitação pluviométrica acumulada no período). A estatística t associada ao teste de significância do coeficiente de correlação foi de 0.9133, com 11 graus de liberdade. O valor p correspondente foi de 0.3806, o que é superior ao nível de significância comum de 0.05. Isso indica que não há evidências suficientes para rejeitar a hipótese nula de que não há correlação entre o número de casos e a precipitação pluviométrica acumulada por período anual.

Além disso, o poder do teste ao nível de significância de 0.05 foi de 0.216, e ao nível de 0.01 foi de 0.0648. Estes valores de poder indicam uma baixa probabilidade de detectar uma correlação significativa, mesmo que ela exista.

Os resultados obtidos da correlação de Pearson para o número de casos e a precipitação pluviométrica acumulada por período anual indicam que não há uma correlação estatisticamente significativa entre as variáveis analisadas, devido ao baixo poder observado.

3.5 Comparação com outros estudos ao longo do Brasil

O estudo realizado por Ghizzo Filho e colaboradores (2018) na grande Ilha de Florianópolis (Santa Catarina) revelou uma correlação positiva entre o número de casos de leptospirose e os níveis pluviométricos, com um coeficiente de correlação de r = 0,64 e um valor p = 0,003. Este resultado indica uma correlação estatisticamente significativa e moderadamente forte, sugerindo que os casos de leptospirose aumentam com o aumento dos níveis pluviométricos. Além disso, a correlação temporal observada mostra uma sazonalidade clara nos meses de dezembro a março, coincidente com os altos índices pluviométricos deste período, destacando a importância das condições climáticas na epidemiologia da leptospirose (Ghizzo Filho et al., 2018).

Este achado está em consonância com outros estudos realizados em diferentes regiões do Brasil, que também identificaram uma correlação positiva entre os níveis pluviométricos e os casos de leptospirose. Por exemplo, em um estudo realizado na cidade do Rio de Janeiro (Rio de Janeiro) entre 2007 e 2012, Guimarães e colaboradores (2014) também encontraram uma correlação positiva. Da mesma forma, De-Paula (2005) observou esta correlação em Curitiba (Paraná) nos anos de 1997 a 2001, e Magalhães et al. (2009) relataram resultados semelhantes em Fortaleza (Ceará) no período de 2004 a 2007. Em Belém (Pará), Ferreira et al. (2021) identificaram uma correlação significativa entre os níveis pluviométricos e os casos de leptospirose nos anos de 2010 a 2019.

A consistência desses achados em diversas regiões e períodos diferentes reflete a robustez da relação entre as chuvas intensas e a incidência de leptospirose. A sazonalidade das chuvas e as condições de alagamento subsequente criam um ambiente propício para a disseminação da bactéria causadora da leptospirose, Leptospira spp., aumentando assim a exposição humana à infecção.

4. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Com base na relação entre o número de casos de leptospirose e o índice pluviométrico na cidade de São Luís, foi possível observar que, ao analisarmos mensalmente a correlação dos dados, ela se apresenta de forma positiva e moderadamente forte. Todavia, quando a análise é realizada anualmente, a correlação entre as variáveis é positiva, mas fraca. Esse resultado sugere que a proliferação da leptospirose possivelmente está associada à precipitação; contudo, fatores socioeconômicos também podem influenciar sua manifestação. Portanto, é de extrema importância considerar esses fatores, que atuam como agentes facilitadores na incidência de novos casos.

Esse estudo ressalta a importância de implementar estratégias de saúde pública que considerem as variações climáticas sazonais, especialmente em regiões vulneráveis a inundações. A adoção de medidas preventivas, como campanhas de conscientização durante períodos chuvosos, melhorias na infraestrutura de drenagem e controle das populações de roedores, que são reservatórios naturais da bactéria, podem ajudar a reduzir a incidência de leptospirose. Além disso, a vigilância epidemiológica contínua e a pesquisa sobre os impactos das mudanças climáticas na disseminação de doenças infecciosas são cruciais para a elaboração de políticas de saúde eficazes e adaptativas.

REFERÊNCIAS

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1Docente das Faculdades Magsul, Ponta Porã, Mato Grosso do Sul, Brasil. Discente do Curso de Medicina da Universidad Sudamericana, Pedro Juan Caballero, Amambay, Paraguai. Farmacêutico, Mestre em Saúde e Ambiente (UFMA). ORCID: https://orcid.org/0000-0002-4844-7819. e-mail: herminiolima@hotmail.com.
2Docente do Centro Universitário UniGrande, Chapadinha, Maranhão, Brasil. ORCID: https://orcid.org/0009-0008-2502-0864. e-mail: ernanicarneirofilho1995@gmail.com.
3Farmacêutico pelo Centro Universitário Maurício de Nassau de São Luís, São Luís, Maranhão, Brasil. ORCID: https://orcid.org/0009-0006-0572-5555. e-mail: jhayleson.carvalho@gmail.com.
4Discente do Curso de Medicina da Universidad Peruana Unión, Lurigancho, Lima, Perú. ORCID: https://orcid.org/0009-0004-5003-6447. e-mail: lilimedicina.33710@gmail.com.