O EXAME CITOLÓGICO DE COLO DE ÚTERO E AS REPERCUSSÕES DA PANDEMIA DE COVID-19 NO RASTREIO DE CÂNCER DE COLO UTERINO

REGISTRO DOI:10.5281/zenodo.10725010


Antônio Livino dos Santos Neto1; Gustavo Sousa Monteiro2; Idália de Sousa Lima3; Ivair de Sousa Lima4; José Hugo Moreira de Sousa Lima5; Joyce Reis Costa6; Lúcia Helena Rosa Ribeiro Freire7; Milena Valdineia da Silva8; Sheylla Maria da Silva Santos9; Yan Nascimento da Silva10.


RESUMO:

INTRODUÇÃO: A pandemia de COVID-19 causou uma crise global na saúde pública devido à rápida disseminação do coronavírus SARS-CoV-2. No Brasil, a pandemia foi declarada em 2020 e estratégias de saúde foram adotadas para reduzir a disseminação do vírus. As medidas de contenção, como distanciamento social, lockdowns e uso de máscaras, impactaram a vida cotidiana e afetaram a prestação de serviços de saúde, como a realização do Exame Citológico, afetando o Rastreio do Câncer de Colo de Útero. METODOLOGIA: A pesquisa é um estudo descritivo e quantitativo dos exames citológicos no Brasil de 2019 a 2022, utilizando dados do Sistema de Informação do Câncer (SISCAN) do DATASUS. A coleta abrangeu quantidade de exames por ano, região, normalidade dos resultados, alterações histológicas e qualidade da amostra. A análise incluiu cálculos estatísticos descritivos e Teste Z Score, com nível de significância de 5% (p < 0,05). RESULTADOS E DISCUSSÃO: Em 2020, durante o início da pandemia no Brasil, houve uma significativa queda de 43.65% nos exames citológicos em comparação com o ano anterior, sendo 35.07% inferior à média de 2018-2022. O Teste Z Score e o valor de P também sustentam a hipótese de que a pandemia impactou negativamente os Exames Papanicolau. A análise regional revela que o Nordeste e Sudeste lideraram em exames, enquanto 80.56% dos resultados apresentaram alterações, destacando a Lesão de Baixo Grau como a mais frequente. CONCLUSÃO: Portanto, a pandemia resultou na diminuição dos exames citológicos devido a medidas de restrição, isolamento e fatores socioeconômicos e organizacionais na saúde. O Exame Citológico, vital para detectar precocemente o Câncer de Colo Uterino, teve sua realização reduzida, afetando diretamente o rastreio dessa doença.

Palavras-chave: Epidemiologia, Câncer de Colo Uterino, Pandemia COVID-19.

1 INTRODUÇÃO

A pandemia de COVID-19, causada pelo coronavírus SARS-CoV-2, desencadeou uma crise global de saúde pública desde seu surgimento em 2019.¹ A disseminação rápida do vírus e sua alta capacidade de transmissão levaram a uma sobrecarga significativa nos sistemas de saúde em todo o mundo.¹,² Medidas de contenção, como distanciamento social, lockdowns e uso de máscaras, foram implementadas para mitigar a propagação do vírus, porém, impactaram diversos aspectos da vida cotidiana, incluindo a prestação de serviços de saúde.²

No contexto da atenção básica à saúde, a pandemia afetou profundamente a realização de exames e consultas. ² As restrições de mobilidade e o temor de infecção levaram muitos pacientes a adiarem ou evitarem consultas médicas e procedimentos diagnósticos de rotina. Isso resultou em atrasos no diagnóstico e tratamento de doenças crônicas, agudizações de condições de saúde e redução da detecção precoce de doenças graves, como câncer.³ Além disso, os recursos e o pessoal médico foram redirecionados para lidar com a resposta à pandemia, levando a uma redução na capacidade de atendimento nas unidades de saúde.4 As consultas presenciais foram substituídas por telemedicina em muitos casos, o que, embora tenha ajudado a manter o acesso aos cuidados de saúde, nem sempre foi adequado para exames físicos e procedimentos diagnósticos mais complexos.5 Outro desafio enfrentado foi a interrupção ou redução dos programas de rastreamento e prevenção de doenças, como vacinação e triagem de saúde. Nesse contexto, essas dificuldades enfrentadas durante a pandemia podem resultar em aumentos futuros de doenças evitáveis e complicações de saúde devido à falta de intervenções preventivas.5,6

Dessa forma, um dos principais exames realizados nas Unidades Básicas de Saúde, a citologia oncótica, também foi prejudicado durante o período de isolamento.6 O exame preventivo de câncer de Colo de Útero, também conhecido como teste de Papanicolau ou citologia oncótica, é uma ferramenta fundamental no rastreamento do câncer de colo de útero.7 Esse tipo de câncer é causado pela infecção persistente pelo vírus do papiloma humano (HPV) e é altamente passível de tratamento eficaz quando identificado em estágios iniciais por meio da detecção precoce.8 Durante o exame preventivo, uma pequena amostra de células é coletada da superfície do colo do útero e do canal cervical. Essas células são então examinadas em laboratório para detectar quaisquer anormalidades que possam indicar a presença de lesões pré-cancerosas ou cancerosas. O teste de Papanicolau é recomendado regularmente para mulheres a partir dos 25 anos de idade, ou mais cedo em algumas diretrizes, e deve ser repetido periodicamente de acordo com as orientações médicas.7

Nesse ínterim, durante a pandemia de COVID-19, o acesso ao exame preventivo foi significativamente afetado por várias razões, uma vez que a maioria das unidades de saúde reduziram seus serviços não essenciais para priorizar o atendimento a pacientes com COVID-19, resultando em cancelamentos ou adiamentos do exame.6 Ademais, muitas mulheres evitaram buscar atendimento médico devido ao medo de exposição ao vírus em ambientes de saúde lotados. Além disso, as medidas de lockdown e as restrições de mobilidade também dificultaram o acesso aos serviços de saúde para algumas pessoas, especialmente aquelas em áreas com recursos limitados.9

Nesse cenário, evidencia-se a preocupação sobre a possibilidade de atrasos no diagnóstico de lesões pré-cancerosas ou câncer de colo de útero, o que pode resultar em tratamentos mais invasivos e prognósticos menos favoráveis para as pacientes afetadas.8

2 REFERENCIAL TEÓRICO

VISÃO GERAL

A pandemia de COVID-19, desencadeada pelo coronavírus SARS-CoV-2, teve um impacto significativo na realização de exames nas unidades de saúde, incluindo o exame preventivo, também conhecido como teste de Papanicolau.6 Vale ressaltar que esse exame é essencial no rastreamento do câncer de colo de útero, uma vez que pode detectar precocemente lesões pré-cancerosas e câncer em estágios iniciais, permitindo intervenções eficazes e reduzindo a morbidade e mortalidade associadas à doença.7,8

Durante a pandemia, várias barreiras impediram ou dificultaram o acesso ao exame preventivo, pois unidades de saúde enfrentaram uma sobrecarga devido ao aumento da demanda por serviços relacionados ao COVID-19, levando à redução ou suspensão de consultas e exames não urgentes, incluindo o exame preventivo. Somado a isso, havia também o medo de contrair o vírus em ambientes de saúde lotados e as restrições de mobilidade impostas pelos lockdowns também levaram muitas pessoas a adiarem ou evitarem buscar cuidados médicos de rotina. 4,6 Dessa forma, observa-se que a interrupção ou redução da realização do exame preventivo durante a pandemia pode trazer consequências graves para a saúde das mulheres, sendo essencial o estudo desse impacto para elaborar medidas capazes de mitigar a situação. 10

PANDEMIA DE COVID-19 NO BRASIL

A pandemia de COVID-19 no Brasil foi oficialmente declarada como uma emergência de saúde pública, com duração total de 809 dias, a declaração ocorreu em 3 de fevereiro de 2020 e foi encerrada em 22 de abril de 2022. Durante esse período, o país enfrentou desafios significativos, com um número de óbitos por milhão de habitantes quatro vezes maior do que a média global, totalizando 2.895,78.1 A pandemia impactou de maneira desigual diversos segmentos da população, especialmente os considerados vulneráveis, como idosos, pessoas com comorbidades e aquelas em condições socioeconômicas precárias. Dessa maneira, medidas de distanciamento social, lockdown e uso de máscaras foram adotadas como forma de tentativa de contenção da transmissão do vírus.5

O Observatório Covid-19 Fiocruz desempenhou um papel crucial ao fornecer análises e informações sobre a evolução da pandemia, uma vez que, por meio de boletins e relatórios, o observatório abordou aspectos epidemiológicos, medidas de controle e os impactos sociais da COVID-19, as quais ajudaram a embasar políticas de saúde e ações de contenção da doença. 1,4,5 A pandemia passou por diferentes fases, incluindo uma segunda onda iniciada no final de 2020 e caracterizada pelo crescimento rápido de casos e óbitos, levando ao colapso do sistema de saúde em várias regiões do país.1 Além disso, o surgimento de novas variantes, como a Gama e a Delta, desempenhou um papel significativo nesse cenário, contribuindo para a gravidade da situação.2

A campanha de vacinação contra a COVID-19 teve início em janeiro de 2021, mas enfrentou desafios como a escassez inicial de doses. Dessa forma, apenas no segundo semestre de 2021 que os óbitos começaram a reduzir significativamente e as medidas de contenção do vírus começaram a serem mais flexibilizadas, possibilitando maior mobilidade social. 1,4

O EXAME CITOLÓGICO DE COLO DE ÚTERO

O exame citológico do colo do útero, popularmente conhecido como teste de Papanicolau ou simplesmente Papanicolau, é uma parte essencial dos cuidados ginecológicos preventivos. Realizado durante um exame ginecológico de rotina, o procedimento é relativamente simples e indolor, mas desempenha um papel crucial na detecção precoce de lesões pré-cancerosas e câncer cervical.6 Durante o exame, o médico utiliza instrumentos especiais, como uma espátula e uma escova cervical, para coletar células do colo do útero. Essas células são então transferidas para uma lâmina de vidro ou preservadas em meio líquido para posterior análise em laboratório, onde se utilizam técnicas de coloração para destacar as estruturas celulares e identificar possíveis anormalidades.6,7

As lesões encontradas no exame citológico podem ser classificadas em diferentes tipos, de acordo com sua gravidade e potencial de progressão para câncer. 10 A lesão intraepitelial de baixo grau (LSIL), também conhecida como displasia leve, envolve alterações celulares leves e é frequentemente causada pela infecção pelo HPV (papilomavírus humano), geralmente a LSIL regredirá espontaneamente, mas ainda requer monitoramento médico regular.10,11 Enquanto a lesão intraepitelial de alto grau (HSIL), que inclui as categorias NIC 2 e NIC 3 (neoplasia intraepitelial cervical grau 2 e grau 3, respectivamente), apresenta alterações celulares mais pronunciadas e está associada a um risco aumentado de progressão para câncer cervical invasivo. Dessa forma, nesses casos o tratamento geralmente é recomendado para prevenir a evolução da doença.11

Além das lesões intraepiteliais, o exame citológico também pode identificar câncer cervical invasivo, que ocorre quando as células anormais se proliferam além da camada superficial do colo do útero e invadem os tecidos circundantes.8,10 O tratamento para o câncer cervical invasivo pode envolver cirurgia, radioterapia, quimioterapia ou uma combinação dessas modalidades, dependendo do estágio da doença e das necessidades individuais da paciente. É importante ressaltar que o exame citológico não é infalível e pode ocasionalmente resultar em resultados falsos negativos ou falsos positivos. Portanto, é fundamental que as mulheres realizem exames de rotina regularmente, de acordo com as recomendações da Organização Mundial de Saúde, para garantir a detecção precoce e o tratamento oportuno de quaisquer anormalidades cervicais.11

CÂNCER DE COLO ÚTERO

O câncer de colo uterino é predominantemente influenciado pela presença do vírus HPV, especialmente seus subtipos oncogênicos, encontrados em mais de 97% dos casos de tumores cervicais.8,12 Ademais, há outros fatores de risco relacionados ao Câncer de Colo Uterino, sendo eles: o início precoce da atividade sexual, a presença múltiplos parceiros sexuais, o histórico de verrugas genitais e a imunossupressão devido ao uso de drogas imunossupressoras. Além disso, o tabagismo também é um fator significativo, pois os agentes carcinogênicos presentes no tabaco podem danificar o DNA das células cervicais, contribuindo para o desenvolvimento do câncer.10

Na fase inicial, o câncer cervical pode ser assintomático ou apresentar sintomas leves, o que muitas vezes retarda o diagnóstico precoce.12 À medida que o tumor cresce, pode invadir tecidos adjacentes, como a vagina, os tecidos ao redor do colo do útero e órgãos como bexiga, ureteres e reto. A disseminação ocorre principalmente através dos linfonodos pélvicos e para-aórticos. Inicialmente, podem incluir secreção vaginal, ciclos menstruais irregulares, spotting intermenstrual e sangramento pós-coito. Conforme o câncer progride, os sintomas podem se tornar mais graves, incluindo dor abdominal baixa, anemia devido a sangramento crônico, dor lombar devido à invasão dos ureteres, hematúria, alterações miccionais devido à invasão da bexiga e alterações do hábito intestinal devido à invasão do reto.11,12

O câncer de colo de útero pode se manifestar em diferentes tipos, sendo os principais o carcinoma de células escamosas e o adenocarcinoma. O carcinoma de células escamosas é o tipo mais comum, representando cerca de 80-90% dos casos, ele tem origem nas células escamosas que revestem a parte externa do colo do útero.10 Em contrapartida, o adenocarcinoma, que constitui aproximadamente 10-20% dos casos, tem início nas células glandulares produtoras de muco no canal cervical. Ademais, existem casos em que o câncer cervical pode apresentar características tanto de carcinoma de células escamosas quanto de adenocarcinoma, sendo denominados carcinomas mistos. Além desses tipos mais comuns, existem formas mais raras, como o carcinoma adenosquâmico (uma combinação de adenocarcinoma e carcinoma de células escamosas), carcinoma de células pequenas, carcinoma de células de transição, carcinoma de células fusiformes e melanoma cervical.11,12

Independentemente do tipo histológico específico, é essencial destacar que a infecção pelo HPV é um fator de risco significativo para o desenvolvimento do câncer cervical. Portanto, medidas preventivas, como a vacinação contra o HPV, desempenham um papel crucial na redução da incidência dessa doença. Outrossim, exames de rastreamento regular, como o Papanicolau, são fundamentais para detectar precocemente qualquer anormalidade e iniciar o tratamento oportuno, melhorando as perspectivas de recuperação.6,7,11,12

3 METODOLOGIA

A presente pesquisa consiste em um estudo descritivo, quantitativo e retrospectivo dos exames citológicos realizados de 2019 a 2022 no Brasil. Os dados foram coletados por meio do acesso ao Sistema de Informação do Câncer(SISCAN) do Departamento de Informática do Sistema Único de Saúde (DATASUS). A partir disso, fez-se a coleta da quantidade de exames realizados anualmente, filtrando por região, normalidade dos resultados, alterações histológicas e qualidade da amostra. A análise dos dados envolveu cálculos estatísticos descritivos, além de análises analíticas utilizando o Teste Z Score. O nível de significância adotado para rejeitar a hipótese nula foi de 5%, considerando significativo quando p < 0,05. A pesquisa utilizou dados secundários do Sistema de Informação de Câncer-SISCAN/DATASUS, disponíveis publicamente, justificando a dispensa de encaminhamento ao Comitê de Ética em Pesquisa (CEP). As identidades dos indivíduos não estão presentes nos dados, eliminando riscos e justificando a dispensa do Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE).

4 RESULTADOS

De acordo com os dados do SISCAN, o número de exames realizados de 2018 a 2022 foi 30.897.174, sendo, respectivamente 6.858.325 em 2018, 7.119.994 em 2019, 4.012.112 em 2020, 6.044.667 em 2021 e 6.772.076 em 2022 (Gráfico 1). Em relação a distribuição geográfica, 9.738.094 dos exames realizados foram na Região Nordeste, 9.646.475 na Região Sudeste, 6.972.131 na Região Sul, 2.231.512 na Região Centro-Oeste e 2.218.962 na Região Norte (Gráfico 2).

GRÁFICO 1 – EXAMES CITOLÓGICOS REALIZADOS NO BRASIL DE 2018-2022

FONTE: DATASUS

GRÁFICO 2 – EXAMES CITOLÓGICOS REALIZADOS POR REGIÃO 2018-2022

FONTE: DATASUS

No que se refere ao Teste Z Score (Tabela 1), por meio de uma análise do tipo cauda esquerda percebe-se que o ano de 2020 apresenta valor de p < 0.05, quando comparado aos anos anteriores, sugerindo que a observação é estatisticamente significativa comprovando a hipótese alternativa (Ha = A pandemia de COVID-19 reduziu os números de coleta de exame citopatológico e rastreio de Câncer de Colo de Útero). TABELA 1 –  Z SCORE (2018-2020)

ANOZ – SCOREVALOR DE P
20180.3940.6532
20192.8710.9979
2020-2.2650.0117 *

Fonte: Good Calculators

Enquanto comparada aos anos posteriores, apresenta um valor de p > 0.05, mostrando que a pandemia também impactou o número de exames realizados nos anos seguintes (Tabela 2).

TABELA 2 –  Z SCORE (2020-2022)

ANOZ – SCOREVALOR DE P
2020– 1.5720. 5797
2021– 0.3420.3661
20220.9180.8206

Fonte: Good Calculators

 Ademais, sobre o motivo da realização do exame, 30.122.228 realizaram apenas para rastreamento, 189.380 para repetição após resultados anteriores alterados e 495.566 para seguimento. No que tange ao resultado das coletas, 24.893.016 não estavam dentro na normalidade, 5.457.353 apresentaram-se normais e em  456.785 casos não houve registro neste tópico, em relação ao tipo resultado histológico foram observadas 2.634 casos de alterações nas células glandulares e 340.365 nas células escamosas (Tabela 3). Além disso, vale ressaltar que, 30.350.389 amostras estavam satisfatórias enquanto 87.089 foram rejeitadas e 369.716 estavam insatisfatórias para análise.

 TABELA 3  – CITOLOGIA DO COLO DE ÚTERO COM ALTERAÇÕES HISTOLÓGICAS

ALTERAÇÃO HISTOLÓGICA ATIP. CÉL. ESCAMOSANÚMEROS DE CASOS
Lesão de baixo grau219.729
Lesão de ALTO grau106.562
Lesão alTo grau, não podendo excluir microinvasão9.882
carcinoma epidermóide invasivo4.192
ATIP. CÉL. GLANDULARES 
Adenocarcinoma “in situ”1.465
Adenocarcinoma invasor cervical524
Adenocarcinoma invasor endometrial217
Adenocarcinoma invasor sem outras especificações428

 5 DISCUSSÃO

De acordo com os resultados apresentados, em 2020, o ano de início da pandemia começou no Brasil, apresentou uma queda significativa de 43.65%  em  relação ao ano anterior, além de apresentar uma quantidade de exames 35.07% inferior em relação à média de exames realizados no período de 2018-2022. Corroborando com o estudo atual, Ribeiro et al. (2022) constatou que em 2020 houve uma queda média de 44,6% no número de exames citológicos. Ademais, o Teste Z Score e o valor de P também embasam a hipótese de que a pandemia causou uma diminuição da realização do Exame Papanicolau. A partir disso, pode-se inferir que a pandemia desencadeou fatores que impactaram negativamente no rastreio do Câncer de Colo de Útero, as medidas de isolamento associadas ao medo das pacientes de contraírem COVID e a reorganização das unidades básicas de saúde para atenderem às demandas relacionadas a pandemia viral mostraram-se como fatores determinantes nesse cenário.7,10 No que se refere às regiões, o Nordeste e Sudeste tiveram o maior número de exames realizados no período estudado, respectivamente, 31.51% e 31.22%. No que se refere ao resultado, 80.56% apresentaram alterações, 17,66% apresentaram normalidade e 1,78% não tiveram seus dados registrados. Em relação a análise histológica, a alteração mais frequente foi a Lesão de Baixo Grau (Atipicidade de Célula Escamosa). Tais achados demonstram que o Exame Citológico tem sido eficaz em rastrear não só o Câncer de Colo Uterino (CCU), mas também lesões iniciais e precursoras dessa patologia, como a Lesão de Baixo Grau (LSIL). Dessa maneira, a LSIL ser a alteração mais frequentemente encontrada no exame é um fator positivo e demonstra a importância da realização desse exame.10,12 Por fim, no que se refere a amostra coletada, aproximadamente 1.76% apresentou-se insatisfatória ou foi rejeitada, indicando problemas na coleta. Desse modo, é perceptível que diversos fatores afetam a realização do exame citológico, desde erros na coleta a insuficiência de materiais, no entanto, a pandemia foi um fator que impactou de maneira aguda nesse setor. 10 Por fim, um dos aspectos analisados foi o motivo da realização do exame, onde 97,49% realizaram para rastreamento, 1,6% para seguimento e 0,6% para repetição após resultado anterior com alterações. Portanto, ressalta-se que, a médio prazo, a redução da realização de exames citopatológicos ocasionado pela pandemia pode ter retardado o diagnóstico precoce do CCU, além de prejudicar o acompanhamento e monitoramento das pacientes com lesões já presentes. Nesse contexto, o reflexo da pandemia no Rastreio de CCU é negativo, impactando não só na qualidade de vida das mulheres, como também nos gastos do Sistema de Saúde a longo prazo. 9

6 CONCLUSÃO

Portanto, conclui-se que a Pandemia causou uma diminuição no número de exames citológicos realizados devido às medidas de restrição e isolamento, além de fatores socioeconômicos da população e organizacionais do Sistema de Saúde. Vale ressaltar que o Exame Citológico é eficaz para a detecção precoce de Câncer de Colo Uterino (CCU) e a redução da sua realização impacta diretamente no rastreio de CCU. Ademais, a maioria das pacientes que realizam o exame tem objetivo de rastreio, sem conhecimento de doença atual. No que se refere a qualidade das amostras, 1,7% são insatisfatórias para análise indicando erros de coleta ou conservação. Por fim, a Região que realizou um maior número de exames no período estudado foi o Nordeste.

REFERÊNCIAS

1.Souza, Alex Sandro Rolland et al. General aspects of the COVID-19 pandemic. Revista Brasileira de Saúde Materno Infantil [online]. 2021, v. 21, n. Suppl 1 [Acessado 19 Fevereiro 2024], pp. 29-45. Disponível em: <https://doi.org/10.1590/1806-9304202100S100003>. Epub 24 Fev 2021. ISSN 1806-9304. https://doi.org/10.1590/1806-9304202100S100003.

2.Machado, Antônio Vieira et al. COVID-19 e os sistemas de saúde do Brasil e do mundo: repercussões das condições de trabalho e de saúde dos profissionais de saúde. Ciência & Saúde Coletiva [online]. 2023, v. 28, n. 10 [Acessado 19 Fevereiro 2024], pp. 2965-2978. Disponível em: <https://doi.org/10.1590/1413-812320232810.10102023 https://doi.org/10.1590/1413-812320232810.10102023EN>. Epub 23 Out 2023. ISSN 1678-4561. https://doi.org/10.1590/1413-812320232810.10102023.

3.ARAUJO, Sérgio Eduardo Alonso et al . Impacto da COVID-19 sobre o atendimento de pacientes oncológicos: experiência de um centro oncológico localizado em um epicentro LatinoAmericano da pandemia. Einstein (São Paulo), São Paulo, v. 19, eAO6282, 2021

4.NORONHA, Kenya Valeria Micaela de Souza et al. Pandemia por COVID-19 no Brasil: análise da demanda e da oferta de leitos hospitalares e equipamentos de ventilação assistida segundo diferentes cenários. Cadernos de Saúde Pública [online]. 2020, v. 36, n. 6 [Acessado 30 Julho 2021] , e00115320.

5.AQUINO, Estela M. L. et al. Medidas de distanciamento social no controle da pandemia de COVID-19: potenciais impactos e desafios no Brasil. Ciência & Saúde Coletiva [online]. 2020, v. 25, suppl 1 [Acessado 23 Junho 2021] , pp. 2423-2446. Disponível em: <https://doi. org/10.1590/1413-81232020256.1.10502020>. Epub 05 Jun 2020. ISSN 1678-4561.

6.Kaufmann, Luana Cristina et al. Repercussões da pandemia de COVID-19 no exame preventivo de câncer de colo uterino: percepção de enfermeiros. Escola Anna Nery [online]. 2023, v. 27 [Acessado 19 Fevereiro 2024], e20220401. Disponível em: <https://doi.org/10.1590/2177-9465-EAN-2022-0401pt https://doi.org/10.1590/2177-9465-EAN-2022-0401en>. Epub 17 Jul 2023. ISSN 2177-9465. https://doi.org/10.1590/2177-9465-EAN-2022-0401pt.

7.Hackenhaar, Arnildo A., Cesar, Juraci A. e Domingues, Marlos R.. Exame citopatológico de colo uterino em mulheres com idade entre 20 e 59 anos em Pelotas, RS: prevalência, foco e fatores associados à sua não realização. Revista Brasileira de Epidemiologia [online]. 2006, v. 9, n. 1 [Acessado 19 Fevereiro 2024], pp. 103-111. Disponível em: <https://doi.org/10.1590/S1415-790X2006000100013>. Epub 04 Jun 2007. ISSN 1980-5497. https://doi.org/10.1590/S1415-790X2006000100013.

8.Lopes, Viviane Aparecida Siqueira e Ribeiro, José Mendes. Fatores limitadores e facilitadores para o controle do câncer de colo de útero: uma revisão de literatura. Ciência & Saúde Coletiva [online]. 2019, v. 24, n. 9 [Acessado 19 Fevereiro 2024], pp. 3431-3442. Disponível em: <https://doi.org/10.1590/1413-81232018249.32592017>. Epub 09 Set 2019. ISSN 1678-4561. https://doi.org/10.1590/1413-81232018249.32592017.

9.Ribeiro CF, Correa M, Migowski A. Efeitos de curto prazo da pandemia de COVID-19 na realização de procedimentos de rastreamento, investigação diagnóstica e tratamento do câncer no Brasil: [Internet]. [2022].

10.LIMA, R. M. S. G. et al. O IMPACTO DA PANDEMIA DA COVID-19 NO RASTREAMENTO DO C NCER DE COLO DO ÚTERO, NA ATENÇÃO BÁSICA NO MUNICÍPIO DE TERESINA. Revista FT – Ciências da Saúde, Edição 124, 2023.

11.Melo, Simone Cristina Castanho Sabaini de et al. Alterações citopatológicas e fatores de risco para a ocorrência do câncer de colo uterino. Revista Gaúcha de Enfermagem [online]. 2009, v. 30, n. 4 [Acessado 20 Fevereiro 2024], pp. 602-608. Disponível em: <https://doi.org/10.1590/S1983-14472009000400004>. Epub 14 Out 2010. ISSN 1983-1447. https://doi.org/10.1590/S1983-14472009000400004.

12.Nakagawa, Janete Tamani Tomiyoshi, Schirmer, Janine e Barbieri, Márcia. Vírus HPV e câncer de colo de útero. Revista Brasileira de Enfermagem [online]. 2010, v. 63, n. 2 [Acessado 20 Fevereiro 2024], pp. 307-311. Disponível em: <https://doi.org/10.1590/S0034-71672010000200021>. Epub 27 Maio 2010. ISSN 1984-0446. https://doi.org/10.1590/S0034-71672010000200021.

13. BRASIL, Ministério da Saúde. Banco de dados do Sistema Único de Saúde – DATASUS. Disponível em http://www.datasus.gov.br. Acesso em 19 de fevereiro de 2024.


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E-mail: milenaleal@bol.com.br

9Graduanda em Medicina
Instituição: Centro Universitário Uninovafapi
Endereço: Rua Vitorino Orthiges Fernandes, 6123 – Uruguai, Teresina – PI, 64073-505
E-mail: sheyllamss@gmail.com

10Graduando em Medicina
Instituição: UFC – Campus de Sobral da Universidade Federal do Ceará
Endereço: R. Cel. Estanislau Frota, 563 – Centro, Sobral – CE, 62010-560
E-mail: yan.ns@outlook.com