IMPACTS OF THE COVID-19 PANDEMIC ON CERVICAL CANCER SCREENING AND DIAGNOSIS THROUGH PAP SMEAR IN A NORTHEASTERN BRAZILIAN STATE
REGISTRO DOI: 10.5281/zenodo.7967331
Raiane Souza da Silva1
Thamires Vieira da Silva2
Mariana da Silva Santos3
Laércio Pol-Fachin4
RESUMO
INTRODUÇÃO: O câncer de colo uterino, também conhecido como câncer cervical, é uma doença que tem alta taxa de incidência e mortalidade. O diagnóstico precoce é feito por meio do exame de prevenção conhecido como Papanicolau, que é uma técnica rápida, de fácil execução, indolor e de baixo custo. Durante a pandemia de COVID-19, devido à sobrecarga dos serviços de urgência e emergência e do distanciamento social, houve uma diminuição na quantidade de exames e rastreios de várias doenças, incluindo para o câncer do colo do útero. OBJETIVO: A fim de avaliar os impactos disso, o presente estudo visa avaliar o impacto das medidas de distanciamento social aplicadas principalmente ao longo do ano de 2020 sobre o rastreio e diagnóstico do câncer de colo de útero por Papanicolau em Alagoas. METODOLOGIA: Para tal, realizou-se um estudo epidemiológico baseado em dados secundários, obtidos do SISCAN, para o período entre 2018 e 2022 no estado de Alagoas. RESULTADOS: Observou-se que as medidas de distanciamento social necessárias como resposta à pandemia da COVID-19 afetaram tanto o rastreio quanto o diagnóstico do câncer de colo de útero por Papanicolau em Alagoas. Nesse sentido, o rastreio foi reduzido em 40-50% no ano de maior preocupação com relação à COVID-19. Essa redução da realização de exames acarretou um atraso no rastreio da doença, tendo por consequência um número elevado de laudos indicando lesões de maior malignidade nos anos subsequentes à COVID-19. CONSIDERAÇÕES FINAIS: Isso reforça a importância do exame preventivo para um início precoce do tratamento, e a necessidade de campanhas para incentivar a população a procurar os serviços de saúde para realização do Papanicolau.
Palavras-chave: Estadiamento de Neoplasias; Neoplasias do Colo do Útero; Teste de Papanicolaou.
ABSTRACT
INTRODUCTION: Cervical cancer is a disease with a high incidence and mortality rate. Early diagnosis is made through the Papanicolaou test, a quick, easy-to-perform, painless, and low-cost technique. During the COVID-19 pandemic, due to the overload of emergency services and social distancing measures, there has been a decrease in the amount of screening and diagnosis for several diseases, including cervical cancer. OBJECTIVE: To assess the impacts of these measures, the present study aims to evaluate the impact of social distancing measures applied mainly throughout the year 2020 on the screening and diagnosis of cervical cancer by Papanicolaou in the state of Alagoas, Brazil. METHODOLOGY: An epidemiological study was conducted based on secondary data obtained from SISCAN for the period between 2018 and 2022 in the state of Alagoas. RESULTS: It was observed that the necessary social distancing measures in response to the COVID-19 pandemic affected both the screening and diagnosis of cervical cancer by Papanicolaou in Alagoas. In this sense, screening was reduced by 40-50% in the year of greatest concern regarding COVID-19. This reduction in testing led to a delay in the screening of the disease, resulting in a high number of reports indicating more malignant lesions in the years following COVID-19. CONCLUSION: This reinforces the importance of the preventive test for early treatment, and the need for campaigns to encourage the population to seek health services to perform the Papanicolaou test.
Keywords: Neoplasm Staging; Papanicolaou Test; Uterine Cervical Neoplasms.
1 INTRODUÇÃO
O câncer de colo uterino, também conhecido como câncer cervical, é uma doença que tem alta taxa de incidência e mortalidade, sendo o terceiro tipo de câncer mais comum em mulheres, excluindo os tumores de pele não melanoma (LIMA et al., 2023). O Instituto Nacional de Câncer (INCA) estima que haverá mais de 17.000 novos casos da doença em 2023, com taxas de incidência de 13.25, 13,85 e 18,54 casos para cada 100 mil mulheres no Brasil, no Nordeste e no estado de Alagoas, respectivamente (INCA, 2022).
O câncer cervical afeta mulheres em idade reprodutiva, sendo mais comum acima dos 35 anos, e com maior pico de incidência entre 45 e 49 anos, embora a doença também possa ocorrer em mulheres jovens (MENDONÇA et al., 2008). O principal fator de risco para o câncer cervical é a infecção pelo papilomavírus humano (HPV), mas outros fatores decorrentes do comportamento também têm grande importância no desenvolvimento da doença, como início precoce de atividade sexual com múltiplos parceiros, tabagismo e uso prolongado de pílulas anticoncepcionais (MORAIS et al., 2021).
O câncer de colo uterino apresenta alto potencial de cura e prevenção, já que possui uma fase pré-clínica em que o tumor pode ser detectado em sua fase inicial, aumentando a chance de tratamento bem-sucedido (MELO et al., 2017). O diagnóstico precoce é feito por meio do exame de prevenção conhecido como Papanicolau, que é uma técnica rápida, de fácil execução, indolor e de baixo custo (SILVA et al., 2018). Esse exame é uma das estratégias mais indicadas para o diagnóstico precoce e rastreamento da doença e pode ser realizado em postos de saúde públicos ou particulares.
O exame de prevenção deve ser oferecido a qualquer pessoa com colo de útero entre 25 e 64 anos que já tenha tido relações sexuais, incluindo homens trans e pessoas binárias designadas como mulheres ao nascer. Para maior segurança, o exame deve ser realizado anualmente, mas pode ser feito a cada três anos depois de dois exames sem alterações realizados em anos consecutivos (INCA, 2011).
Durante a pandemia de COVID-19, houve uma grande morbidade e mortalidade em todo o mundo, causada pelo vírus SARS-Cov-2. No auge da pandemia, em 2020, os sistemas de saúde foram sobrecarregados e os serviços de urgência e emergência foram priorizados devido ao grande número de casos graves da doença. Isso resultou em medidas de distanciamento social e isolamento de casos suspeitos e confirmados (FERREIRA et al., 2021). Como resultado, houve uma diminuição na quantidade de exames e rastreios de várias doenças, incluindo para o câncer do colo do útero. Após a pandemia, muitas mulheres podem não ter sido efetivamente rastreadas, o que destaca a necessidade de avaliar o impacto do período pandêmico no rastreamento e diagnóstico do câncer cervical.
Considerando o acima exposto, o presente estudo visa avaliar o impacto das medidas de distanciamento social aplicadas principalmente ao longo do ano de 2020 sobre o rastreio e diagnóstico do câncer de colo de útero por Papanicolau em Alagoas.
2 METODOLOGIA
O presente estudo consiste em um estudo epidemiológico baseado em dados secundários, obtidos do Sistema de Informação do Câncer (SISCAN) disponibilizados no formato de “domínio público” no domínio do Departamento de Informática do Sistema Único de Saúde (DATASUS). Por se tratar de um estudo dessa natureza, esse trabalho dispensa a apreciação por parte de um comitê̂ de ética em pesquisa com seres humanos, em conformidade com a Resolução n° 510/2016 do Comitê̂ Nacional em Saúde.
Foram utilizados os dados referentes à realização de exames de citologia de colo de útero por local de residência para o estado de Alagoas, entre os anos de 2018 e 2022. Dessa forma, pôde-se obter dados de dois anos anteriores à pandemia da COVID-19 (2018-2019) e dois anos após a grande procura dos serviços de saúde por causas respiratórias (2021-2022), interseccionadas pelo ano de maiores medidas de distanciamento social (2020), que impediu boa parte do rastreio de diagnóstico por Papanicolau.
Foram selecionados, para composição dos resultados deste estudo, a tabelas de contingência entre a quantidade de exames por ano em função das variáveis: faixa etária, realização de citologia anterior, motivo do exame, período do preventivo, se o exame estava dentro da normalidade ou não, e resultado do exame contendo: (1) células atípicas escamosas, (2) células atípicas glandulares, (3) células escamosas atípicas de significado indeterminado, (4) células glandulares atípicas de significado indeterminado, e (5) células atípicas de origem indefinida. Ainda, as variáveis adequabilidade da amostra do exame e representatividade da zona de transformação (ZT) foram coletadas como uma tabela de contingência em separado.
Os dados foram analisados mediante estatística descritiva, através da construção de tabelas, para melhor visualização dos dados obtidos. Foi também aplicada estatística analítica, nas quais foram consideradas significativas as análises os valores de p menores que 0,05, através dos testes de qui-quadrado de duas vias, para correlação de variáveis qualitativas, e teste t de Student, para comparação entre os anos avaliados. Com relação a esse último, a normalidade dos dados foi avaliada pelo teste Shapiro-Wilk.
3 RESULTADOS
Ao longo dos cinco anos analisados, foram realizados 780.876 exames de citologia de colo de útero no estado de Alagoas. Com relação à faixa etária das usuárias do SUS que realizaram o exame, observa-se predominância de mulheres entre 20 e 49 anos (68,0%, 530.964/780.876), com discreta prevalência daquelas com 30-39 anos (Tabela 1). A partir desses dados, é possível observar que o ano de 2020 teve uma redução na quantidade total de exames em uma faixa de 39% a 51%, em relação aos demais anos analisados, porém apresentando diferença estatisticamente significativa somente com o ano de 2022 (teste t de Student, p = 0.042). Ainda, observa-se que o ano de 2022 apresentou a maior quantidade de exames realizados no intervalo de tempo considerado para o presente trabalho.
Tabela 1 – Exames de citologia de colo de útero realizados no período de 2018 a 2022 em Alagoas, por faixa etária.
| Faixa etária | 2018 | 2019 | 2020 | 2021 | 2022 | TOTAL |
| 0-19 anos | 10.194 | 10.685 | 5.209 | 7.759 | 7.738 | 41.585 |
| 20-29 anos | 33.097 | 38.024 | 19.469 | 32.534 | 38.249 | 161.373 |
| 30-39 anos | 38.158 | 44.380 | 22.871 | 37.956 | 45.381 | 188.746 |
| 40-49 anos | 34.545 | 40.083 | 21.986 | 37.896 | 46.335 | 180.845 |
| 50-59 anos | 25.178 | 29.314 | 16.605 | 28.830 | 35.661 | 135.588 |
| +60 anos | 13.972 | 16.104 | 8.657 | 15.031 | 18.968 | 72.732 |
| TOTAL | 155.144 | 178.591 | 94.797 | 160.011 | 192.333 | 780.876 |
Fonte: SISCAN, DATASUS.
Dentre as usuárias do SUS que realizaram o exame de Papanicolau no período analisado, 77,96% (608.736/780.876) já haviam se submetido ao exame previamente, de forma que a grande maioria o fez para fins de rastreamento, e em período do preventivo variáveis (Tabela 2). Com relação a esse último, destaca-se a elevada quantidade de dados inconsistentes, ignorados ou em branco nas fichas dos exames, bem como 7,05% (55.031/780.876) das usuárias que estavam há quatro anos ou mais sem fazer o exame, e que procuraram os serviços de saúde para realização do exame predominantemente em 2022 (43,8%, 24.103/55.031).
Tabela 2 – Dados referentes ao motivo de realização do exame e de submissão prévia à citologia de colo de útero realizados no período de 2018 a 2022 em Alagoas.
| Variável | 2018 | 2019 | 2020 | 2021 | 2022 | TOTAL |
| Citologia anterior | ||||||
| Sim | 107.778 | 137.444 | 77.220 | 131.575 | 154.719 | 608.736 |
| Não | 29.326 | 21.766 | 8.362 | 17.507 | 22.406 | 99.367 |
| Não sabe | 13.226 | 11.264 | 5.151 | 7.985 | 11.670 | 49.296 |
| Não informado | 4.814 | 8.117 | 4.064 | 2.944 | 3.538 | 23.477 |
| Motivo do exame | ||||||
| Rastreamento | 154.543 | 178.035 | 94.550 | 159.475 | 190.765 | 777.368 |
| Repetição | 217 | 226 | 96 | 130 | 375 | 1.044 |
| Seguimento | 384 | 330 | 151 | 406 | 1.193 | 2.464 |
| Período do preventivo | ||||||
| Mesmo ano | 13.177 | 15.879 | 4.794 | 12.379 | 14.416 | 60.645 |
| 1 ano | 53.044 | 70.680 | 40.042 | 45.193 | 66.838 | 275.757 |
| 2 anos | 21.381 | 26.761 | 17.085 | 41.180 | 28.167 | 134.574 |
| 3 anos | 10.745 | 10.717 | 7.196 | 15.982 | 21.113 | 65.753 |
| 4+ anos | 4.193 | 6.768 | 3.202 | 16.765 | 24.103 | 55.031 |
| Inconsistente | 202 | 552 | 110 | 36 | 53 | 953 |
| Ignorado/Branco | 52.442 | 47.234 | 22.368 | 28.476 | 37.643 | 188.163 |
Fonte: SISCAN, DATASUS.
Com relação aos exames, observa-se que 57,7% (450.651/780.876) possuíam representatividade da ZT, ao passo que 99,0% (772.973/780.876) possuíam adequabilidade satisfatória das amostras utilizadas. Observa-se, ainda, associação estatisticamente significativa entre as duas variáveis (teste de qui-quadrado de duas vias, p < 0.0001).
Tabela 3 – Associação entre adequabilidade da amostra é representativa de ZT nos exames de citologia de colo de útero realizados no período de 2018 a 2022 em Alagoas.
| Variáveis | Adequabilidade da amostra | ||||
| Satisfatória | Insatisfatória | Rejeitada | Total | ||
| ZT | Sim | 450.601 | 50 | 0 | 450.651 |
| Não | 322.370 | 775 | 0 | 323.145 | |
| Ignorado | 2 | 4.703 | 2.375 | 7.080 | |
| Total | 772.973 | 5.528 | 2.375 | 780.876 | |
Fonte: SISCAN, DATASUS.
Com relação aos resultados dos exames, observou-se que 71,5% (558.384/780,876) não estavam dentro da normalidade (Tabela 4). Com relação aos laudos indicando células escamosas atípicas, observou-se aumento nos resultados apontando lesões derivadas de HPV, NIC-I, NIC-II e NIC-III após o distanciamento social mais rígido, de 2020. Embora os resultados para células glandulares atípicas tenham sido pouco representativos, observa-se aumento nos laudos de adenocarcinoma in situ (AIS) no mesmo período. O mesmo ocorreu também os demais indicativos diagnósticos, de células escamosas atípicas de significado indeterminado, células glandulares atípicas de significado indeterminado, e células atípicas de origem indefinida (Tabela 4).
Tabela 4 – Visão geral dos resultados* dos exames de citologia de colo de útero realizados no período de 2018 a 2022 em Alagoas.
| Variável | 2018 | 2019 | 2020 | 2021 | 2022 | TOTAL |
| Exame dentro da normalidade | ||||||
| Sim | 37.599 | 52.094 | 31.740 | 43.562 | 49.634 | 214.589 |
| Não | 115.903 | 124.696 | 62.530 | 114.875 | 140.380 | 558.384 |
| Células escamosas atípicas | ||||||
| HPV / NIC-I | 483 | 623 | 387 | 966 | 1.100 | 3.559 |
| NIC-II / NIC-III | 221 | 293 | 143 | 406 | 375 | 1.438 |
| Alto grau M.I.θ | 46 | 41 | 18 | 69 | 38 | 212 |
| C.E.I. | 7 | 11 | 6 | 10 | 9 | 43 |
| Células glandulares atípicas | ||||||
| AdC in situ | 1 | 0 | 1 | 7 | 6 | 15 |
| AdC invasor cervical | 0 | 1 | 0 | 2 | 3 | 6 |
| AdC invasor endometrial | 0 | 3 | 2 | 1 | 1 | 7 |
| AdC invasor S.O.E. | 0 | 10 | 1 | 4 | 0 | 15 |
| Células escamosas atípicas de significado indeterminado | ||||||
| ASC-US | 1.194 | 1.437 | 572 | 1.629 | 1.700 | 6.532 |
| ASC-H | 256 | 447 | 229 | 622 | 725 | 2.279 |
| Células glandulares atípicas de significado indeterminado | ||||||
| AGC-US | 68 | 190 | 69 | 277 | 410 | 1.014 |
| AGC-H | 18 | 37 | 29 | 38 | 43 | 165 |
| Células atípicas de origem indefinida | ||||||
| AOI-US | 1 | 5 | 3 | 12 | 7 | 28 |
| AOI-H | 2 | 6 | 3 | 18 | 15 | 44 |
AdC, adenocarcinoma; AGC-US, glandulares – possivelmente não neoplásicas; AGC-H, glandulares – não se pode afastar lesão de alto grau; AOI-US, origem indefinida – possivelmente não neoplásicas; AOI-H, origem indefinida – não se pode afastar lesão de alto grau; ASC-US, escamosas – possivelmente não neoplásicas; ASC-H, escamosas – não se pode afastar lesão de alto grau; C.E.I., carcinoma epidermóide invasor; S.O.E., sem outras especificações;
* foram omitidos os resultados ignorados para melhor visualização dos dados
θ Lesão de alto grau, não podendo excluir micro-invasão
Fonte: SISCAN, DATASUS.
4 DISCUSSÃO
A necessidade de evitar aglomerações e contato próximo entre as pessoas em 2020, viabilizada pelas medidas de distanciamento social, associada à sobrecarga dos serviços de urgência e emergência no mesmo ano com casos graves de COVID-19, levaram a realocação de atenção e investimentos para o tratamento dos casos de síndrome respiratória associados à infecção pelo SARS-Cov-2. Como consequência, houve uma diminuição nos cuidados com outras enfermidades, em especial associados a exames de rastreios, investigação diagnóstica e tratamento de câncer (RIBEIRO et al., 2022; FURLAM; GOMES; MACHADO, 2023). Nesse sentido, inclui-se a realização do Papanicolau, evidenciado pelos resultados do presente trabalho.
Com relação à faixa etária das usuárias submetidas ao exame, os dados aqui apresentados estão de acordo com informações coletadas para outros locais, nas quais o pico da faixa etária dos exames realizados no Piauí em 2019 também ocorreu entre 35-39 anos (BEZERRA; NASCIMENTO; SAMPAIO, 2021), ao passo que em Campo Grande mais de 75% dos exames foram realizados em mulheres de 25 a 64 anos entre 2006 e 2018 (SOUZA et al., 2022). Da mesma forma, a predominância de realização de exames motivados por rastreamento e o período do preventivo concentrado no tempo de um ano, observados no presente estudo, também estão de acordo com os dados referentes aos locais supracitados (BEZERRA; NASCIMENTO; SAMPAIO, 2021; SOUZA et al., 2022). No entanto, um percentual superior a 7% de usuárias com quatro ou mais anos sem fazer o exame só foi observado antes para idosas acima dos 65 anos de idade (SOUZA et al., 2022), e em um período pré-pandemia, o que reforça a necessidade de medidas de controle do eventual avanço da prevalência de câncer de colo de útero na população, decorrente da falta de diagnóstico precoce.
Nesse sentido, o crescimento de diagnósticos de atipias celulares e lesões de alto grau nos anos subsequentes a 2020, observados no presente estudo, ainda refletem os efeitos de curto prazo do distanciamento social por ocasião da pandemia da COVID-19, devendo ser tratados adequadamente. A saber, as principais opções de tratamento para o câncer de colo do útero incluem cirurgia, radioterapia, quimioterapia, braquiterapia, terapia alvo e imunoterapia, que podem ser realizadas isoladamente ou em combinação, dependendo do estágio da doença, tamanho do tumor e fatores pessoais, como idade e desejo de preservação da fertilidade (LOPES; RIBEIRO, 2019).
Com relação à qualidade das amostras coletadas no período analisado, para o âmbito do estado de Alagoas, observa-se que 42,3% apresentavam ausência da ZT e apenas 0,7% não apresentavam adequabilidade das amostras, valores inferiores aos observados em outros locais previamente (AMARAL et al., 2008; SOUZA et al., 2022). Considerando que uma amostra insatisfatória é causa de repetição do exame, o que pode atrasar um diagnóstico maligno bem como o tratamento (LEMOS; SILVA; SEGATI, 2017), e que as principais limitações da adequabilidade da amostra estão diretamente relacionadas com a qualidade da coleta (AMARAL et al., 2008), a diminuição desses percentuais pode ser alcançada por meio de cursos de atualização e educação continuada dos profissionais responsáveis pela coleta dos exames citopatológicos cervicais, com o objetivo de melhorar a qualidade dos resultados.
O presente trabalho é limitado pelo uso do SISCAN como fonte das informações, nas quais variáveis importantes, porém não disponibilizadas pelo sistema de informação, poderiam facilitar a compreensão da não procura pelo exame preventivo. A saber, o SISCAN não permite a coleta de dados, por exemplo, quanto à escolaridade ou etnia das mulheres que realizaram o exame de citologia de colo de útero. Dessa forma, eventuais medidas e ações direcionadas ao incentivo da procura pelo exame devem ser feitas de forma inespecífica, ou direcionada a toda mulher.
5 CONCLUSÃO
As medidas de distanciamento social a que a população foi submetida por ocasião da pandemia da COVID-19 afetaram tanto o rastreio quanto o diagnóstico do câncer de colo de útero por Papanicolau em Alagoas. Nesse sentido, o rastreio foi reduzido em 40-50% no ano de maior preocupação com relação à COVID-19, tendo sido retomado a níveis equivalentes aos anos pré-pandemia em 2022. O diagnóstico, por conseguinte, foi menor no mesmo ano. No entanto, a redução da realização de exames em 2020 acarretou um atraso no rastreio da doença, tendo por consequência um número elevado de laudos indicando lesões de maior malignidade nos anos subsequentes à COVID-19. Isso reforça a importância do exame preventivo para um início precoce do tratamento, e a necessidade de campanhas para incentivar a população a procurar os serviços de saúde para realização do Papanicolau.
REFERÊNCIAS
AMARAL, R. G.; MANRIQUE, E. J. C.; GUIMARÃES, J. V.; SOUSA, P. J.; MIGNOLI, J. R. Q.; XAVIER, A. F.; OLIVEIRA, A. Influência da adequabilidade da amostra sobre a detecção das lesões precursoras do câncer cervical. Revista Brasileira de Ginecologia e Obstetrícia, v. 30, n. 11, p. 556-560, 2008.
BEZERRA, W. B. S.; NASCIMENTO, P. P.; SAMPAIO, S. S. C. Perfil epidemiológico do câncer do colo do útero no Estado do Piauí. Research, Society and Development, v. 10, n. 13, e182101321085, 2021.
FERREIRA, T. M.; MAGALHÃES, L. M. D.; CARNAÚBA, A. T. L.; POL-FACHIN, L. Evolução inicial da covid-19 em três estados da região nordeste do Brasil. Brazilian Journal of Development, v. 7, n. 8, p. 86207-86225, 2021.
FURLAM, T. O.; GOMES, L. M.; MACHADO, C. J. COVID-19 e rastreamento do câncer de mama no Brasil: uma análise comparativa dos períodos pré-pandêmico e pandêmico. Ciência & Saúde Coletiva, v. 28, n. 1, p 223-230, 2023.
LIMA, B. R. R.; SILVA, L. F. S.; BOMFIM, J. M. S.; POL-FACHIN, L. O impacto da pandemia da COVID-19 no rastreamento do câncer de colo de útero no estado de Alagoas. Brazilian Journal of Health Review, v. 6, n. 2, p. 6198-6211, 2023.
INCA. Coordenação Geral de Ações Estratégicas. Divisão de Apoio à Rede de Atenção Oncológica. Diretrizes brasileiras para o rastreamento do câncer do colo do útero / Instituto Nacional de Câncer. Coordenação Geral de Ações Estratégicas. Divisão de Apoio à Rede de Atenção Oncológica. – Rio de Janeiro: INCA, 2011.
INCA. Estimativa 2023: incidência do Câncer no Brasil. Rio de Janeiro: INCA, 2022. Disponível em:https://www.gov.br/inca/pt-br/assuntos/cancer/numeros/estimativa. Acesso em: 10 janeiro 2023.
LEMOS, A. R. M.; SILVA, M. S.; SEGATI, K. D. Lesão de alto grau e carcinoma escamoso: um estudo de prevalências em pacientes atendidas pelo Sistema Único de Saúde (SUS) na cidade de Anápolis, GO, Brasil. Revista Brasileira de Análises Clínicas, v. 49. n. 2, p. 152-157, 2017.
LOPES, V. A. S.; RIBEIRO, J. M. Fatores limitadores e facilitadores para o controle do câncer de colo de útero: uma revisão de literatura. Ciência & Saúde Coletiva, v. 24, n. 9, p. 3431-3442, 2019.
MELO, W. A.; PELLOSO, S. M.; ALVARENGA, A.; CARVALHO, M. D. B. Fatores associados a alterações do exame citopatológico cérvico-uterino no Sul do Brasil. Revista Brasileira de Saúde Materno Infantil, v. 17, n. 4, p. 645-652, 2017.
MENDONÇA, V. G.; LORENZATO, F. R. B.; MENDONÇA, J. G.; MENEZES, T. C.; GUIMARÃES, M. J. B. Mortalidade por câncer do colo do útero: características sociodemográficas das mulheres residentes na cidade de Recife, Pernambuco. Revista Brasileira de Ginecologia e Obstetrícia, v. 30, n. 5, p. 248-255, 2008.
MORAIS, I. S. M.; RÊGO, J. S.; REIS, L. A.; MOURA, T. G. A importância do exame preventivo na detecção precoce do câncer de colo uterino: uma revisão de literatura. Revista Eletrônica Acervo Enfermagem, v. 10, e6472, 2021.
RIBEIRO, C. M.; CORREA, F. M.; MIGOWSKI, A. Efeitos de curto prazo da pandemia de COVID-19 na realização de procedimentos de rastreamento, investigação diagnóstica e tratamento do câncer no Brasil: estudo descritivo, 2019-2020. Epidemiologia e Serviços de Saúde, v. 31, n. 1, p. e2021405, 2021.
SILVA, J. P.; LEITE, K. N. S.; SOUZA, T. A.; SOUSA, K. M. O.; RODRIGUES, S. C.; ALVES, J. P.; RODRIGUES, A. R. S.; SOUZA, A. R. D. Exame Papanicolau: fatores que influenciam a não realização do exame em mulheres de 40 a 65 anos. Arquivos de Ciência da Saúde, v. 25, n. 2, p. 15-19, 2018.
SOUZA, G. R. M.; CARDOSO, A. M.; PÍCOLI, R. P.; MATTOS, I. E. Perfil do rastreamento do câncer do colo do útero em Campo Grande, Mato Grosso do Sul: um estudo avaliativo do período 2006-2018. Epidemiologia e Serviços de Saúde, v. 31, n. 2, 20211179, 2022.
1Acadêmica de Biomedicina pelo Centro Universitário CESMAC
Instituição: Centro Universitário CESMAC
Endereço: Rua Cônego Machado 918, Farol, CEP: 57051-160, Maceió-AL
E-mail: raikelly@outlook.com
2Acadêmica de Biomedicina pelo Centro Universitário CESMAC
Instituição: Centro Universitário CESMAC
Endereço: Rua Cônego Machado 918, Farol, CEP: 57051-160, Maceió-AL
E-mail: thamiresvieira02@gmail.com
3Doutora em Ciências da Saúde pela Universidade Federal de Alagoas
Instituição: Centro Universitário CESMAC
Endereço: Rua Cônego Machado 918, Farol, CEP: 57051-160, Maceió-AL
E-mail: mariana.santos@cesmac.edu.br
4Doutor em Biologia Celular e Molecular pelo Centro de Biotecnologia da Universidade Federal do Rio Grande do Sul
Instituição: Centro Universitário CESMAC
Endereço: Rua Cônego Machado 918, Farol, CEP: 57051-160, Maceió-AL
E-mail: laercio.fachin@cesmac.edu.br