CROTALARIA VITELLINA (FABACEAE): BIOLOGIA REPRODUTIVA E INTERAÇÕES COM ABELHAS 

Ciências Agrárias, Ciências Biológicas, Volume 26 - Edição 116/NOV 2022 / 10/11/2022

REGISTRO DOI: 10.5281/zenodo.7311606

Rachel Anne Alencar Martins

RESUMOS

O conhecimento das interações entre plantas e seus polinizadores tem-se destacado como ferramenta na biologia da conservação de ambientes degradados, como a Mata Atlântica e no estudo da evolução de características morfológicas que medeiam estas interações. Neste estudo são apresentadas informações sobre a biologia reprodutiva e as interações com os visitantes florais de Crotalaria vitellina (Fabaceae), espécies comuns em áreas de campos abertos e vegetação em recuperação, em toda a área da Biorregião do Araripe-CE. Esta espécie possui flores amarelas dispostas em racemos e oferecem néctar como principal recurso. É uma espécie autocompatível, mas depende de polinizadores para formação de frutos e sementes. Xylocopa frontalis e Centris obsoleta foram os polinizadores de C. vitellina. Estas espécies de abelhas possuem comprimento da língua compatível com as dimensões das câmaras nectaríferas, acessando o néctar por visitas legítimas. As inflorescências C. vitellina (0,37 visitas/inflorescência/dia). Em condições naturais a frutificação de C. vitellina (42%), provavelmente devido às diferenças na eficiência de cada polinizador. Espécies de Trigona e de Augochlora não têm acesso ao néctar em visitas legítimas, pois não possuem comprimento da língua compatível com as dimensões das câmaras nectaríferas. Portanto, as dimensões das câmaras nectaríferas de C. vitellina funcionam como barreira seletiva às espécies de abelhas com língua curta, assegurando maior oferta de néctar aos polinizadores. Ainda, os polinizadores destas leguminosas são comuns nos mesmos ambientes e atuam como vetores de pólen de diversas espécies neste ecossistema. Portanto a manutenção destas leguminosas é importante para a diversidade da fauna de abelhas e essencial para a comunidade de plantas.

Palavras chave: abelhas; fenologia da floração; Leguminosae;

INTRODUÇÃO

A biologia da reprodução têm sido uma ferramenta importante de estudo utilizados para a conservação e recuperação de habitats naturais afetados pela fragmentação, pois podem fornecer informações importantes relacionadas à facilitação e competição por polinizadores, sucesso reprodutivo e manutenção do fluxo gênico intraespecífico (Kearns et al. 1998, Alves-dos-Santos 2003, Ghazoul 2006). Por outro lado, estudos sobre a biologia da polinização podem contribuir para o conhecimento da biodiversidade, bem como para o entendimento da evolução das interações planta-polinizador (Price 2002). Neste último caso, os animais tendem a aperfeiçoar a coleta de recursos como pólen e néctar, enquanto que as plantas tendem a otimizar a transferência e recepção do pólen, buscando o menor custo energético possível (Pellmyr 2002).

Um dos aspectos mais importantes nas interações planta-polinizador pode ser a morfologia floral, pois determina a acessibilidade ao néctar, a eficiência de deposição de pólen no corpo do polinizador e a eficiência de aquisição de pólen pelo estigma (Sakai et al. 1999). A fenologia da floração também pode contribuir para a compreensão da dinâmica das interações planta-polinizadores em comunidades (Newstrom et al. 1994). Períodos de floração similares, por exemplo, e partilha de polinizadores, podem afetar o sucesso reprodutivo das plantas (Rathcke & Lacey 1985), bem como influenciar a dinâmica das populações de visitantes florais.

A família Fabaceae é a terceira maior família entre as angiospermas e a segunda família mais importante economicamente (Judd et al. 2009). Várias espécies desta família desempenham papel vital na biogeoquímica global, por apresentarem nódulos com bactérias fixadoras de nitrogênio atmosférico (Sprent 2001). No Brasil, esta família está representada por cerca de 190 gêneros e 2.100 espécies, que possuem papel de destaque como elemento florístico em diversas formações vegetais, principalmente daquelas pertencentes ao domínio atlântico, onde possuem destacada importância por sua riqueza e abundância (Lima 2000).

Diante da grande riqueza e importância ecológica dessa família no Brasil, ainda existem poucos estudos sobre biologia da polinização e da reprodução sobre espécies de Fabaceae (cf. Lopes & Machado 1996, Gibbs & Sassaki 1998, Gibbs et al. 1999a, b, Prata de Assis Pires & Freitas 2008, Lewis & Gibbs 1999, Freitas & Oliveira 2002, Carvalho & Oliveira 2003, Westerkamp 2004, Agostini et al. 2006, Nogueira & Arruda 2006). O gênero Sophora L. contém cerca de 50 espécies representadas por ervas perenes, arbustos e árvores distribuídas principalmente na Europa e Ásia, sendo amplamente introduzidas na África, com 3-4 espécies no oeste da América do Sul (Chile, Ilhas Juan Fernandez e Argentina,) e S. tomentosa L. na região costeira dos paleotrópicos e do leste do Brasil (Pennington et al. 2005). Pouco se conhece sobre a polinização e a biologia reprodutiva deste gênero, com exceção de estudos sobre S. tomentosa (Nogueira & Arruda 2006), que é polinizada por abelhas e é autocompatível e S. fernandeziana, que é polinizada por aves e há possibilidade de ocorrer um mecanismo de autoincompatibilidade ovariana (Bernardello et al. 2004). Crotalaria L. é um gênero com cerca de 690 espécies e que inclui ervas perenes, arbustos e subarbustos principalmente nos trópicos do Velho Mundo, havendo 59 espécies endêmicas e outras 15 introduzidas no Novo Mundo e cerca de 35 espécies na América do Sul, principalmente no Brasil (Van Wyk 2005). As poucas informações sobre biologia da polinização e reprodução em espécies de Crotalaria correspondem a C. retusa (Jacobi 2005), C. micans, C. stipularia (Etcheverry et al. 2003) e C. juncea (Free 1970) indicam que estas espécies são polinizadas por abelhas, mas são autocompatíveis e pode ocorrer autopolinização espontânea.

Foi realizado um estudo comparativo sobre a biologia reprodutiva e as interações com as abelhas visitantes de  Crotalaria vitellina. Estas leguminosas são arbustos que apresentam flores amarelas e com quilha e são comuns em áreas de restinga, sendo suas populações estudadas ocorrendo no entorno da Chapada do Araripe – CE. Os principais objetivos foram responder às perguntas: a) qual é o padrão de floração C. vitellina nessa região?, b) qual é o sistema de reprodução e há dependência de vetores de pólen para a formação de frutos? c) existem atributos da morfologia floral que dirigem a interação planta-polinizador?

MATERIAL E MÉTODOS

O presente estudo foi desenvolvido em áreas de entorno da Chapada do Araripe – CE. O clima da região é tropical seco, apresentando uma estação úmida de dezembro a abril, com precipitação média superior a 100 mm mensais, e uma estação menos úmida de maio a novembro, com precipitação média acima de 50 mm mensais (SEMACE).

A floração das espécies foi acompanhada mensalmente, entre os meses de setembro de 2019 a agosto de 2021, tendo-se considerado como pico de floração o mês em que o número máximo de indivíduos (n = 150 para cada espécie) apresentou a fenofase. Observações fenológicas preliminares e dados de Romera (1999) também foram considerados para definição dos padrões de floração.

O comprimento das inflorescências ( n = 5 indivíduos de S. tomentosa), o número de inflorescências por indivíduo, bem como o número de flores abertas por inflorescência foi verificado em campo. Os eventos da antese como: horário de abertura das flores, deiscência das anteras, receptividade do estigma e emissão de odor foram verificados diretamente em campo (n = 10 flores, n = 5 indivíduos). A presença de osmóforos foi testada (n=10 flores, n = 5 indivíduos) com vermelho neutro e a receptividade estigmática com o método de atividade peroxidásica (Dafni 1992).

Medidas das estruturas florais foram feitas em laboratório, utilizando-se 15 flores fixadas em álcool 70% (n = 10 indivíduos). A concentração e o volume do néctar disponível (standing crop flores não ensacadas) e acumulado (flores ensacadas) foram verificados em flores recém abertas com o uso de microsseringa e refratômetro manual (Galetto & Bernardello 2005), ao longo de um dia, a cada duas horas das 08:00 às 16:00 (n = 3 indivíduos para cada intervalo: 30 flores, sendo 15 ensacadas e 15 não ensacadas).

A viabilidade polínica foi verificada com carmim acético (n = 5 flores, n = 5 indivíduos) e o sistema reprodutivo através de testes de agamospermia (flores emasculadas n = 20), autopolinização espontânea (n = 20), autopolinização manual (n = 20) e polinização cruzada (flores emasculadas n = 17), usando flores ensacadas na fase de botão (Radford et al. 1974). Outras flores ( n = 36 ) foram marcadas para estimar a frutificação em condições naturais. O desenvolvimento de tubos polínicos foi verificado em microscópio de fluorescência em flores autopolinizadas manualmente e de polinizações cruzadas, fixadas em FAA 50%, nos intervalos de 12, 24, 36, 48 e 72 horas após as polinizações (n = 3 para cada intervalo, n = 10 indivíduos), amolecidas e clareadas em água sanitária (adaptado de Martin 1959).

A freqüência dos visitantes florais foi calculada através de observações focais, registrando-se o número de visitas por inflorescência (n = 8-20 inflorescências) em intervalos de 30 minutos, das 07:00 às 16:00, em seis dias não consecutivos, totalizando 27 horas de observações. Os polinizadores foram definidos através da análise do seu comportamento (contato com elementos sexuais) durante as visitas, de análises de fotografias dos visitantes nas flores e da correspondência entre a morfologia e tamanho do corpo com a morfologia e tamanho das estruturas reprodutivas das flores. Medidas do comprimento do corpo e da língua das abelhas visitantes foram tomadas em laboratório com o uso de um paquímetro. Espécimes das abelhas e exsicatas das plantas foram depositadas, respectivamente, no Laboratório de Entomologia e no Herbário da Universidade Regional do Cariri.

Atributos dos indivíduos, inflorescências e flores das duas espécies foram comparados pelo teste t ou, quando não comprovada a normalidade dos dados pelo teste de Shapiro Wilk, esses dados foram comparados pelo teste U de Mann-Whitney. A comparação entre o número de frutos produzidos por ambas as espécies em condições naturais foi feita através de teste Qui-quadrado de Pearson. O número de visitas/inflorescência/dia entre as espécies e os atributos das abelhas e das flores não foram comparados devido ao baixo número de repetições. Para todos os testes foi assumido um intervalo de confiança de 95% e foi utilizado o software Systat11 (Systat Software Inc., Point Richmond, CA).

RESULTADOS

 C. vitellina apresenta, padrão de floração subanual e contínuo (sensu Newstrom et al. 1994), sendo os meses mais úmidos e quentes do ano o período com maior número de indivíduos floridos. O pico de floração de C. vitellina  foi observado em janeiro. as inflorescências são racemos e as flores papilionadas, de cor amarela, diurnas e ligeiramente perfumadas, fornecem néctar como principal recurso.

C. vitellina os estames são monadelfos, formando um tubo mais longo e o néctar é acessado por uma pequena abertura (Etcheverry et al. 2003). Nestas espécies a entrada ao néctar é coberta pela unguícula do estandarte. Em C. vitellina, as câmaras nectaríferas possuem tamanho similar. A viabilidade polínica é alta 99% em C. vitellina.

O volume de néctar acumulado por C. vitellina é baixo (3 µl) se comparado com outras espécies do mesmo gênero, permanecendo quase inalterado durante o período da manhã, com ligeira redução no período da tarde e o volume de néctar disponível apresenta um pico (cerca de 5 µl) no meio da manhã, diminuindo após as 10 horas, mantendo valores muito baixos até ao final da tarde. A concentração do néctar variou de 17,0 a 32,0% (27,7 ± 3,66).

Os resultados dos tratamentos de polinização indicam que a espécie não se reproduz por agamospermia e nem por autopolinização espontânea, mas é autocompatível. Em C. vitellina os grãos germinam após 12 horas, os tubos atingem a região terminal do estilete após 48 horas e a fertilização provavelmente ocorre entre 48 e 72 horas.

As visitas de abelhas em C. vitellina se distribuem ao longo do dia, a quantidade de visitas é baixa no período da tarde. Dentre os polinizadores, mas C. vitellina foi polinizada por Bombus morio, Centris labrosa, Xylocopa frontalis e Xylocopa griscenscens. Estas espécies de abelhas possuem comprimento da língua acima de 4,0 mm, dimensão apropriada para acessar o néctar na câmara nectarífera através de visitas legítimas e comprimento do corpo acima de 8,5 mm, tamanho adequado para contatar as estruturas reprodutivas das flores concomitantemente à tomada de néctar. O comportamento dos polinizadores durante as visitas às flores das duas espécies foi similar. Para acessar o néctar as abelhas pousam sobre as alas e peças da quilha e em seguida inserem a cabeça na base do estandarte, deslocando-o e tornando acessível a entrada pela qual é inserida a língua para alcançar o néctar. Durante esta atividade as alas e as peças da quilha são deslocadas pelas pernas, liberando as anteras e o estigma, ocasião em que contatam a região ventral do tórax em Bombus e Xylocopa ou do abdômen em Centris e Megachile. A taxa de visitas de polinizadores às inflorescências para C. vitellina foi 0,37 visitas/inflorescência/dia.

DISCUSSÃO

O padrão de floração contínuo de C. vitellina parece ser característico das populações de restinga, uma vez que difere de populações em área de cerrado (Batalha & Mantovani 2000) provavelmente devido às diferenças no regime de chuvas (Morellato et al. 2000).

A espécie possui atributos florais característicos da síndrome de melitofila (Faegri & Van Der Pijl 1979). Esta síndrome de polinização é predominante nesses gêneros (Arroyo 1981), embora haja espécies de Sophora polinizadas por aves e, nestes casos, com volume de néctar maior (Bernardello et al. 2004). Embora os dados de néctar sejam referentes a um dia de coleta, os valores registrados em flores recém abertas de C. vitellina são semelhantes aos encontrados para C. micans (Etcheverry et al. 2003). A diferença dos valores de néctar acumulado (3 ul) e do néctar disponível (5 ul) e a pouca variação na concentração em C. vitellina pode ser devido à sua reabsorção, como ocorre em S. fernandeziana (Bernardello et al. 2004). Os valores de volume e concentração de néctar na espécie estudada é característico de espécies melitófilas dos trópicos e de regiões temperadas (Opler 1983, Pyke & Waser 1981). Segundo Torres & Galleto (1998), o padrão de apresentação de néctar está relacionado à sua produção e à taxa de visitas. Esse parece ser o caso da espécie estudada, uma vez que as visitas por inflorescência e o néctar acumulado e o disponível (standing crop) indicam que em C. vitellina a quantidade de néctar acumulado é quase constante ao longo do dia, assim como as visitas. Relação semelhante foi encontrada em S. fernandeziana (Bernardello et al. 2004). Porém, além da produção e da taxa de visitas, as diferenças filogenéticas e, principalmente, fatores históricos e ambientais também podem influenciar a dinâmica do néctar (Chalcoff et al. 2006).

Ausência de frutos por autopolinização espontânea provavelmente está relacionada ao não rompimento da cutícula estigmática à semelhança do que ocorre com C. juncea (Free 1970), indicando que essas espécies dependem de polinizadores para a formação de frutos. A menor produção em C. vitellina, quando comparada com a produção por autopolinizações manuais pode ser conseqüência de excesso de manipulação das flores durante os tratamentos (Jacobi et al. 2005) ou devido ao não rompimento da cutícula estigmática (Free 1970). A possibilidade de formar frutos por autopolinização (geitonogamia) via agentes, pode favorecer o sucesso reprodutivo na escassez de polinizadores (Endress 1994). Diversas espécies de leguminosas são autocompatíveis (Arroyo 1981), sendo essa característica também documentada para S. fernandeziana (Bernardello et al. 2004, mas veja abaixo), C. retusa (Jacobi et al. 2005) e C. micans (Etcheverry et. al. 2003).

A relação entre as dimensões das línguas das espécies de abelhas e as dimensões das câmaras nectaríferas das flores de C. vitellina indica que esta funciona como barreira seletiva para as espécies de línguas curtas, assegurando maior oferta de néctar aos polinizadores. Segundo Pellmyr (2002) câmaras nectaríferas evoluíram por dois motivos: reduzir os efeitos negativos de parasitas ou polinizadores ineficientes que diminuem o sucesso reprodutivo; ou aumentar a eficácia dos polinizadores criando um caminho físico até o néctar e que garante a polinização. Esse aspecto é aplicável às câmaras das espécies estudadas, pois sua estrutura garante o melhor posicionamento dos polinizadores para que a transferência de pólen ocorra de forma eficiente. Entretanto, a atividade pilhadora das abelhas de línguas curtas pode interferir e diminuir as visitas dos polinizadores, cuja conseqüência é a redução na quantidade de frutos produzidos (Sazima, I. & Sazima, M. 1989).

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