BIOTECNOLOGIA APLICADA AO ESTUDO GENÉTICO E CONSERVAÇÃO DE MORCEGOS

Ciências da Saúde, Volume 27 – Edição 129/DEZ 2023 / 27/12/2023

REGISTRO DOI: 10.5281/zenodo.10436147

LUZ, Allysson Moura1
OLIVEIRA, Bruna Nascimento de2

RESUMO

A preservação da biodiversidade é uma preocupação global, mas espécies cruciais como os morcegos são frequentemente negligenciadas, apesar de seu papel fundamental nos ecossistemas. Sua diversidade e adaptações os tornam essenciais para polinização e controle de pragas. No entanto, enfrentam ameaças, como a perda de habitat e doenças. Esta revisão busca consolidar o conhecimento sobre a conservação de morcegos, com foco na diversidade genética e biotecnologia. A pesquisa envolve uma abordagem sistemática, visando analisar estudos que destacam a importância dos morcegos e os desafios que enfrentam. Além disso, destaca a relevância da genética na conservação e explora técnicas como o sequenciamento de DNA de nova geração (NGS) e a PCR. A diversidade genética dos morcegos desempenha um papel crucial em sua adaptação e evolução. A filogenia, enriquecida pela biotecnologia, fornece informações valiosas. A pesquisa genética identifica populações em risco e orienta ações de conservação. As conclusões desta revisão baseiam-se em estudos relevantes, proporcionando insights sobre a relação entre genética, morfologia, ecologia e conservação dos morcegos. Assim, o objetivo é (1) realizar uma revisão abrangente da literatura sobre a conservação de morcegos, com ênfase na diversidade genética e na importância da biotecnologia na pesquisa genética; (2) analisar estudos que revelam a importância dos morcegos em ecossistemas e os desafios que enfrentam; (3) destacar a relevância da genética na conservação de morcegos e (4) explorar as técnicas de biotecnologia usadas na pesquisa genética de morcegos e sua contribuição para a compreensão da diversidade genética e evolução desses animais.

PALAVRAS-CHAVE: Chiroptera. Ecologia. Biodiversidade. Revisão bibliográfica. Importância para alimentação humana.

1.     Introdução

A preservação da biodiversidade é uma preocupação global e central na agenda de conservação ambiental (MYERS et al., 2000). No entanto, muitas vezes, espécies com papéis ecológicos vitais, como os morcegos, são negligenciadas, apesar de sua importância nas dinâmicas dos ecossistemas (KASSO; BALAKRISHNAN, 2013). A conservação dos morcegos é uma questão de crescente importância no campo da biologia da conservação e da ecologia (ANCILLOTTO, L. et al., 2021; KASSO; BALAKRISHNAN, 2013). Os morcegos desempenham papéis cruciais em muitos ecossistemas, incluindo a polinização de plantas, a dispersão de sementes e o controle de insetos (KUNZ, THOMAS H. et al., 2011). A perda de biodiversidade é uma preocupação global, uma vez que afeta a estabilidade e a resiliência dos ecossistemas (SALA et al., 2000).

Sua conservação é fundamental não apenas para a manutenção da biodiversidade, mas também para o equilíbrio dos ecossistemas (JONES; JACOBS; KUNZ; WILIG; RACEY, 2009). Sua diversidade de espécies e adaptações os torna polinizadores vitais para muitas plantas, incluindo aquelas que fornecem alimentos essenciais para os seres humanos, como bananas, milho, cacau e café (ALPÍZAR; SCHNEIDER; TSCHAPKA, 2020; BUXTON et al., 2022; FERREIRA et al., 2023; LUZ; COSTA; ESBÉRARD, 2021; MAINEA; BOYLESA, 2015; PELLÓN et al., 2022; SALDAÑA-VÁZQUEZ et al., 2010). Além disso, a dispersão de sementes realizada por morcegos contribui para a regeneração de florestas e a manutenção da biodiversidade (KUNZ, THOMAS H. et al., 2011; MAAS, ANDREA CECÍLIA SICOTTI et al., 2018; MAAS, BEA et al., 2016).

Eles também atuam como controladores naturais de pragas, reduzindo a necessidade de pesticidas em muitas culturas (MAINEA; BOYLESA, 2015). A conservação de morcegos é uma questão que está intrinsecamente ligada à conservação da biodiversidade como um todo (WILLIAMS-GUILLÉN et al., 2016). Sua importância não pode ser subestimada, considerando o impacto que os morcegos têm em muitos ecossistemas e a crescente conscientização sobre a necessidade de proteger esses animais (AGUIAR et al., 2020).

No entanto, os morcegos enfrentam uma série de ameaças, incluindo a perda de habitat devido ao desmatamento, a caça ilegal e o declínio de populações devido a doenças (DE AZEVEDO CHAGAS et al., 2015; MEYER; STRUEBIG; WILLIG, 2016a). A diminuição das populações de morcegos pode ter ramificações significativas para a saúde dos ecossistemas e a segurança alimentar humana (AGUIAR et al., 2021; HOLL; AIDE, 2011).

A justificativa para esta revisão se baseia na necessidade de consolidar o conhecimento atual sobre a conservação de morcegos e a importância da pesquisa genética nesse contexto para então compreender a diversidade genética desses animais é crucial para a formulação de estratégias eficazes de conservação (ACREMAN et al., 2020; CARDINALE et al., 2012). Além disso, a biotecnologia desempenha um papel essencial na pesquisa de morcegos, permitindo a análise genética em larga escala (ZHANG et al., 2013).

A abordagem adotada para esta revisão bibliográfica é baseada em uma pesquisa sistemática de fontes confiáveis e revisadas por pares. Inicialmente, realizamos buscas em bases de dados acadêmicos, como PubMed, Web of Science e Google Scholar, utilizando palavras-chave relevantes, como “conservação de morcegos”, “diversidade genética de morcegos” e “biotecnologia na pesquisa de morcegos”. Também incluímos a pesquisa de artigos de revisão e estudos originais publicados em revistas científicas de renome. A revisão também incorporou literatura cinzenta, como relatórios de conservação, documentos de órgãos governamentais e ONGs dedicadas à conservação da vida selvagem. A análise e a síntese das informações coletadas nas fontes foram conduzidas de forma crítica, priorizando estudos com metodologia sólida e resultados relevantes.

Portanto, os objetivos deste estudo incluem (1) realizar uma revisão abrangente da literatura sobre a conservação de morcegos, com ênfase na diversidade genética e na importância da biotecnologia na pesquisa genética; (2) analisar estudos que revelam a importância dos morcegos em ecossistemas e os desafios que enfrentam; (3) destacar a relevância da genética na conservação de morcegos e (4) explorar as técnicas de biotecnologia usadas na pesquisa genética de morcegos e sua contribuição para a compreensão da diversidade genética e evolução desses animais.

2.     Morfologia e Ecologia de Morcegos

2.1 Características Morfológicas de Morcegos

Os morcegos são mamíferos únicos, adaptados para o voo e apresentando uma série de características morfológicas que desempenham um papel fundamental em seu modo de vida (FENTON; RATCLIFFE, 2010).

A anatomia dos morcegos é notável por suas adaptações ao voo. Asas de morcegos são formadas a partir da pele estendida entre os ossos dos membros anteriores e os ossos digitais alongados, que sustentam a membrana alar (FENTON; RATCLIFFE, 2010). Os membros posteriores também têm membranas que os conectam, formando a membrana interfemoral. A capacidade de voar é a característica mais distintiva dos morcegos e está diretamente relacionada à sua morfologia única (FENTON; RATCLIFFE, 2010). Além disso, os morcegos têm ossos mais leves em comparação com outros mamíferos de tamanho semelhante. Eles também possuem dentes adaptados para diferentes hábitos alimentares, incluindo dentes carniceiros, insetívoros e frugívoros (FENTON; RATCLIFFE, 2010). Essas adaptações morfológicas permitem que os morcegos explorem uma variedade de nichos ecológicos (KALKO; HANDLEY, 2001).

As características morfológicas dos morcegos são cruciais para o seu modo de vida especializado. A capacidade de voar permite que eles acessem recursos inacessíveis a outros mamíferos, como insetos em voo ou néctar em flores. Sua agilidade no ar é possível graças às adaptações da estrutura da asa (JUNG; KALKO, 2010; KALKO et al., 2008; KALKO; HANDLEY, 2001; SCHNITZLER, HANS ULRICH AND ELISABETH K. V. KALKO, 2009; SCHNITZLER, HANS-ULRICH; KALKO, 2001). Além disso, as adaptações dentárias permitem que diferentes espécies explorem diferentes fontes de alimento, desempenhando papéis variados nos ecossistemas (Kunz & Fenton, 2003). Essas características morfológicas únicas desempenham um papel crucial na manutenção da diversidade ecológica e do funcionamento dos ecossistemas onde os morcegos habitam (DENZINGER et al., 2016; KUNZ, THOMAS H. et al., 2011; RUSSO et al., 2022).

2.2 Ecologia dos Morcegos

Os morcegos exibem uma diversidade notável em seus comportamentos e hábitos de alimentação. Eles podem ser classificados em diferentes grupos alimentares, incluindo insetívoros, frugívoros, nectarívoros, carnívoros e hematófagos. Cada grupo possui adaptações comportamentais e anatômicas específicas para a exploração de seu nicho alimentar (DENZINGER et al., 2016).

Os morcegos insetívoros, por exemplo, são especialistas em caçar insetos em voo, com uma habilidade notável para a ecolocalização. Os morcegos frugívoros desempenham um papel importante na dispersão de sementes de plantas, contribuindo para a regeneração de florestas. Os morcegos nectarívoros, por sua vez, polinizam uma variedade de plantas e desempenham um papel vital na manutenção de ecossistemas tropicais (SCHNITZLER, HANS-ULRICH; KALKO, 2001; WILLIAMS-GUILLÉN et al., 2008).

Os morcegos desempenham um papel insubstituível na manutenção dos ecossistemas em todo o mundo. Como polinizadores e dispersores de sementes, eles contribuem para a regeneração de florestas, a diversidade de plantas e a produção de alimentos. Além disso, sua dieta de insetos ajuda a regular populações de pragas agrícolas, reduzindo a necessidade de pesticidas (ADAMS, 2004). A importância ecológica dos morcegos é evidente em ecossistemas diversos, desde florestas tropicais até áreas agrícolas (ANCILLOTTO, LEONARDO et al., 2022; SANTOS et al., 2021; WILLIAMS-GUILLÉN et al., 2008). A conservação desses animais é essencial para a manutenção do equilíbrio ecológico em muitos ambientes.

3.     Genética e Filogenia de Morcegos

3.1 Diversidade Genética de Morcegos

A diversidade genética entre e dentro de espécies de morcegos é uma área de estudo que desempenha um papel crucial na compreensão de sua adaptação e evolução (O’GRADY et al., 2004). Essa diversidade refere-se à variabilidade de genes dentro de uma espécie ou entre diferentes espécies de morcegos (FRANKHAM et al., 2002). As pesquisas científicas têm demonstrado que morcegos podem apresentar alta diversidade genética, mesmo dentro de populações aparentemente homogêneas (SILES; BAKER, 2020; VARGAS et al., 2010). A análise de marcadores genéticos, como microssatélites e sequências de DNA mitocondrial, revela diferenças genéticas significativas entre indivíduos e populações de morcegos (SILES; BAKER, 2020).

Além disso, a diversidade genética entre diferentes espécies de morcegos é notável (CHIPPS et al., 2020; CRUZ-SALAZAR et al., 2018; EICK; JACOBS; MATTHEE, 2005; GARBINO et al., 2020; SADIER et al., 2020; SILES; BAKER, 2020; VARGAS-ARBOLEDA et al., 2020). A ordem Chiroptera é uma das mais diversas entre os mamíferos, abrangendo desde morcegos frugívoros a carnívoros, e essa diversidade está refletida em seus genomas (TEELING et al., 2005). A diversidade genética é fundamental para a adaptação e evolução dos morcegos. Populações geneticamente diversas têm maior probabilidade de sobreviver a mudanças ambientais, como alterações climáticas, patógenos emergentes ou degradação do habitat (FRANKHAM et al., 2002). Essa diversidade fornece um pool genético que permite a seleção natural agir e favorecer características benéficas (ORTEGA; ARITA, 1998).

Além disso, a diversidade genética desempenha um papel na colonização de novos habitats e na exploração de novos nichos ecológicos (ALLENDORF; HOHENLOHE; LUIKART, 2010). Morcegos com maior diversidade genética podem ser mais resistentes a desafios ambientais e, portanto, têm maior probabilidade de explorar novos recursos ecológicos (REED; FRANKHAM, 2003).

3.2 Filogenia e Evolução de Morcegos

A filogenia é o estudo das relações filogenéticas entre diferentes grupos de morcegos (SIMMONS; CIRRANELLO, 2022). O uso de técnicas de sequenciamento de DNA tem contribuído significativamente para a compreensão das origens e das relações evolutivas dos morcegos (TEELING et al., 2005). Pesquisas de filogenia têm revelado a diversidade e a história evolutiva da ordem Chiroptera (SIMMONS; CIRRANELLO, 2022). Estudos como o de Simmons e Cirranelo (2022) analisaram a filogenia dos morcegos e propuseram uma classificação com base em relações filogenéticas fornecendo insights importantes sobre a evolução e a diversificação desses morcegos.

A genética tem contribuído significativamente para a compreensão da evolução dos morcegos (TEELING et al., 2005). A análise de sequências de DNA e a reconstrução de árvores filogenéticas permitem traçar as relações evolutivas entre diferentes espécies de morcegos (FENTON; RATCLIFFE, 2010). Além disso, a genética é uma ferramenta poderosa para identificar espécies crípticas, que podem parecer idênticas morfologicamente, mas são geneticamente distintas (CLARE, 2011).

4.     Biotecnologia na Pesquisa de Morcegos

4.1 Uso de Técnicas Genéticas

A biotecnologia desempenha um papel crucial na pesquisa de morcegos, permitindo a análise genética em larga escala e fornecendo informações valiosas sobre sua diversidade genética (EICK; JACOBS; MATTHEE, 2005; VELAZCO; PATTERSON, 2008). A biotecnologia oferece uma ampla gama de ferramentas para a pesquisa de morcegos, entre as técnicas mais relevantes estão o sequenciamento de DNA de nova geração (NGS) e a Reação em Cadeia da Polimerase (PCR) (MULLER et al., 2013; ZHANG et al., 2013; ZHU et al., 2020).

O sequenciamento de nova geração (NGS) revolucionou a pesquisa genética, permitindo a análise abrangente do genoma dos morcegos, essa técnica é fundamental para a identificação de genes relacionados à adaptação, evolução e saúde dos morcegos (ZHANG et al., 2013). Através do NGS, é possível obter informações detalhadas sobre a diversidade genética, a estrutura populacional e a evolução das espécies de morcegos.

A PCR é outra técnica essencial na pesquisa genética de morcegos, ela permite a amplificação seletiva de segmentos de DNA, incluindo marcadores genéticos específicos (ZHU et al., 2020). Isso é particularmente importante para a análise de amostras de DNA limitadas, como guano (fezes de morcegos) ou amostras de campo  (ZHU et al., 2020).

4.2 Resultados e Descobertas Relevantes

A pesquisa baseada em biotecnologia revelou descobertas significativas relacionadas aos morcegos. Alguns dos resultados notáveis incluem:

  • Identificação de Espécies: o uso de técnicas de sequenciamento de DNA e PCR tem permitido a identificação precisa de espécies de morcegos, incluindo espécies crípticas que são morfologicamente semelhantes (CLARE, 2011; SILES; BAKER, 2020).
  • Diversidade Genética: estudos de sequenciamento de DNA têm demonstrado a alta diversidade genética dentro de populações de morcegos, enfatizando a importância da conservação dessas populações geneticamente diversas (ANDRÉ et al., 2019; EICK; JACOBS; MATTHEE, 2005; VELAZCO; PATTERSON, 2008).
  • Evolução e Filogenia: a filogenia de morcegos, incluindo a análise das relações filogenéticas e a história evolutiva, foi significativamente aprimorada com o uso de técnicas genéticas (SIMMONS; CIRRANELLO, 2022; TEELING et al., 2005).
  • Patógenos e Saúde dos Morcegos: a biotecnologia também tem sido usada para identificar patógenos que afetam morcegos, contribuindo para o entendimento de doenças como a síndrome do nariz branco ou SARSr-CoVs (GÓMEZ-CARBALLA et al., 2020; GUO et al., 2020; ISLAM et al., 2021; MAGANGA et al., 2020; MULLER et al., 2013).
5.     Conservação e Implicações Genéticas

5.1 Ameaças à Conservação de Morcegos

Os morcegos enfrentam diversas ameaças à sua conservação, e a genética desempenha um papel crucial na compreensão e na mitigação dessas ameaças (FRANKHAM, 2008; FRANKHAM et al., 2011). As principais ameaças à conservação de morcegos incluem a perda de habitat devido ao desmatamento, a caça ilegal, a poluição, as alterações climáticas e doenças (KUNZ, TH et al., 2007). A diversidade genética desempenha um papel importante na capacidade de resposta dos morcegos a essas ameaças (FRICK et al., 2010). A perda de habitat e o declínio das populações podem reduzir a diversidade genética, tornando os morcegos mais suscetíveis a patógenos e menos capazes de se adaptar a novas condições ambientais (BRASILEIRO et al., 2022; BROOKS et al., 2002; MAGANGA et al., 2020).

A genética desempenha um papel fundamental na conservação de morcegos, fornecendo informações essenciais para o desenvolvimento de estratégias eficazes (ALLENDORF; HOHENLOHE; LUIKART, 2010; VELAZCO; PATTERSON, 2008; ZHANG et al., 2013). O estudo da diversidade genética permite identificar populações em risco, estimar o impacto das ameaças e orientar ações de conservação (REED; FRANKHAM, 2003). A genética também é crucial para a identificação de unidades de conservação, como populações geneticamente distintas que devem ser protegidas de forma independente (ANDRÉ et al., 2019; CLARE, 2011; FLEMING; GEISELMAN; KRESS, 2009; FRANKHAM, 2008; REED; FRANKHAM, 2003; TEELING et al., 2005; VELAZCO; PATTERSON, 2008; WILLIAMS-GUILLÉN et al., 2016). Além disso, a análise genética pode fornecer insights sobre as relações filogenéticas entre diferentes grupos de morcegos, contribuindo para uma compreensão mais abrangente da biodiversidade.

5.2 Estratégias de Conservação

As estratégias de conservação que levam em consideração informações genéticas são essenciais para a proteção eficaz dos morcegos e de seus habitats (FRANKHAM, 2010). Uma estratégia fundamental é a criação de áreas protegidas que levem em consideração a diversidade genética das populações de morcegos e isso pode incluir a identificação de áreas de refúgio para espécies ameaçadas, a fim de preservar sua diversidade genética e promover a recuperação (FRANKHAM, 2010). Além disso, a gestão genética em cativeiro pode ser usada como uma ferramenta para a conservação, pois a reprodução em cativeiro de morcegos ameaçados pode ajudar a manter a diversidade genética e fornecer uma reserva genética para futuros programas de reintrodução (FRANKHAM, 2008).

6.     Conclusão

Ao longo desta revisão bibliográfica, exploramos a importância da genética na compreensão da diversidade e conservação de morcegos (FRANKHAM et al., 2011). Nossas conclusões se baseiam em uma série de estudos e pesquisas relevantes, fornecendo insights valiosos sobre a relação entre genética, morfologia, ecologia e conservação desses mamíferos alados (CHEN et al., 2016).

A diversidade genética desempenha um papel fundamental na adaptação e evolução dos morcegos (FRICK et al., 2010). Os estudos demonstraram a alta diversidade genética dentro e entre espécies de morcegos, enfatizando sua capacidade de responder a desafios ambientais (ADAMS, 2004; CASTRO; MICHALSKI, 2014; CLARE, 2011; FRANKHAM, 2008; FRICK et al., 2010; JONES; JACOBS; KUNZ; WILIG; RACEY; et al., 2009; KUNZ, TH et al., 2007; MEYER; STRUEBIG; WILLIG, 2016b; THUILLER et al., 2019; WILLIAMS-GUILLÉN et al., 2016; ZHANG et al., 2013). A genética é uma ferramenta essencial na identificação de espécies, na análise filogenética e na compreensão da história evolutiva dos morcegos (SIMMONS; CIRRANELLO, 2022; TEELING et al., 2005).

Esta revisão bibliográfica contribui significativamente para o conhecimento e a conservação de morcegos, pois a compreensão da diversidade genética e das relações filogenéticas é crucial para a conservação eficaz desses mamíferos voadores (AGUIAR et al., 2020; CASTILLO-FIGUEROA, 2020). A diversidade genética desempenha um papel importante na capacidade de resposta dos morcegos a ameaças, no equilíbrio ecológico e na adaptação a mudanças ambientais (BRASILEIRO et al., 2022; CLEVELAND et al., 2006; FERNANDES et al., 2020; FRICK et al., 2010; KUNZ, THOMAS H. et al., 2011; LIU et al., 2022; MAINEA; BOYLESA, 2015; MARUYAMA et al., 2022; MASLO et al., 2022; PIRES et al., 2021; PYKE, 2007; RAMÍREZ‐FRÁNCEL et al., 2022; RODRÍGUEZ-SAN PEDRO et al., 2020; RUSSO et al., 2022; SANTOS et al., 2021; WILLIAMS-GUILLÉN et al., 2016). Além disso, a identificação de populações geneticamente distintas permite o desenvolvimento de estratégias de conservação direcionadas (FRANKHAM, 2008).

A genética também é essencial para a identificação de áreas de refúgio e para a gestão de populações em cativeiro, contribuindo para a sobrevivência a longo prazo de espécies ameaçadas (FRANKHAM et al., 2002). Projetos de conservação e preservação de morcegos são necessários para garantir a sobrevivência do pool gênico para o futuro das gerações (BINI et al., 2006; FRANKHAM, 2010; GALETTI et al., 2009; KUNZ, TH et al., 2007; PIMENTA et al., 2022; SILVA et al., 2018)

Em suma, esta revisão bibliográfica reforça a importância da genética na pesquisa e na conservação de morcegos, destacando o papel crucial que esses mamíferos desempenham na manutenção dos ecossistemas e na biodiversidade global.

7.     Referências

ACREMAN, Michael et al. Protected areas and freshwater biodiversity: a novel systematic review distils eight lessons for effective conservation. Conservation Letters, v. 13, n. 1, p. 1–14, 2020.

ADAMS, Rick A. Bat Ecology. Journal of Mammalogy, v. 85, n. 2, p. 366–367, abr. 2004. Disponível em: <https://academic.oup.com/jmammal/article/85/2/366-367/2373575>.

AGUIAR, Ludmilla M.S. et al. Going out for dinner-The consumption of agriculture pests by bats in urban areas. PLoS ONE, v. 16, n. 10 October, p. 1–23, 1 out. 2021. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0258066>.

AGUIAR, Ludmilla M.S. et al. Where are the bats? An environmental complementarity analysis in a megadiverse country. Diversity and Distributions, v. 26, n. 11, p. 1510–1522, 1 nov. 2020. Acesso em: 13 jun. 2022.

ALLENDORF, Fred W.; HOHENLOHE, Paul A.; LUIKART, Gordon. Genomics and the future of conservation genetics. Nature Reviews Genetics, v. 11, n. 10, p. 697–709, 2010. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1038/nrg2844>.

ALPÍZAR, Priscilla; SCHNEIDER, Julian; TSCHAPKA, Marco. Bats and bananas: Simplified diet of the nectar-feeding bat Glossophaga soricina (Phyllostomidae: Glossophaginae) foraging in Costa Rican banana plantations. Global Ecology and Conservation, v. 24, p. e01254, 2020. Disponível em: <https://doi.org/10.1016/j.gecco.2020.e01254>.

ANCILLOTTO, L. et al. Resilient responses by bats to a severe wildfire: conservation implications. Animal Conservation, v. 24, n. 3, p. 470–481, 2021.

ANCILLOTTO, Leonardo et al. Bats as suppressors of agroforestry pests in beech forests. Forest Ecology and Management, v. 522, n. May, p. 120467, out. 2022. Disponível em: <https://doi.org/10.1016/j.foreco.2022.120467>.

ANDRÉ, Marcos R. et al. Genetic diversity of Bartonella spp. in vampire bats from Brazil. Transboundary and Emerging Diseases, v. 66, n. 6, p. 2329–2341, 2019.

BINI, Luis Mauricio et al. Challenging Wallacean and Linnean shortfalls: knowledge gradients and conservation planning in a biodiversity hotspot. Diversity and Distributions – A Journal of Conservation Biogeography, v. 12, n. 5, p. 475–482, set. 2006. Disponível em: <https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1111/j.1366-9516.2006.00286.x>. Acesso em: 30 jan. 2022.

BRASILEIRO, Lais A.M. M et al. Ecosystems Services Provided by Bats Are at Risk in Brazil. Frontiers in Ecology and Evolution, v. 10, n. September, p. 1–15, 2022.

BROOKS, Thomas M et al. Habitat Loss and Extinction in the Hotspots of Biodiversity. Conservation Biology, v. 16, n. 4, p. 909–923, ago. 2002. Disponível em: <http://www.blackwell-synergy.com/doi/abs/10.1046/j.1523-1739.2002.00530.x>.

BUXTON, Max N. et al. A global review demonstrating the importance of nocturnal pollinators for crop plants. Journal of Applied Ecology, n. February, p. 1–12, 2022.

CARDINALE, Bradley J. et al. Biodiversity loss and its impact on humanity. Nature, v. 486, n. 7401, p. 59–67, 2012. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1038/nature11148>.

CASTILLO-FIGUEROA, Dennis. Why bats matters: A critical assessment of bat-mediated ecological processes in the neotropics. European Journal of Ecology, v. 6, n. 1, p. 77–101, 1 jun. 2020. Acesso em: 6 jun. 2023.

CASTRO, Isai J.; MICHALSKI, Fernanda. Effects of logging on bats in tropical forests. Natureza e Conservacao, v. 12, n. 2, p. 99–105, 2014. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1016/j.ncon.2014.09.001>.

CHEN, Nancy et al. Genomic Consequences of Population Decline in the Endangered Florida Scrub-Jay. Current Biology, v. 26, n. 21, p. 2974–2979, 2016. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2016.08.062>.

CHIPPS, Austin S. et al. Genetic diversity, population structure, and effective population size in two yellow bat species in south Texas. PeerJ, v. 8, p. 1–23, 2020.

CLARE, Elizabeth L. Cryptic species? patterns of maternal and paternal gene flow in eight Neotropical bats. PLoS ONE, v. 6, n. 7, 2011.

CLEVELAND, Cutler J. et al. Economic value of the pest control service provided by Brazilian free-tailed bats in south-central Texas. Frontiers in Ecology and the Environment, v. 4, n. 5, p. 238–243, 2006.

CRUZ-SALAZAR, Bárbara et al. Genetic diversity of tropical bats and its relationship with ecological role in a tropical semievergreen rain forest in EL ocote biosphere reserve, Chiapas, Mexico. Tropical Conservation Science, v. 11, 2018.

DE AZEVEDO CHAGAS, Aline Torres et al. Illegal hunting and fishing in Brazil: A study based on data provided by environmental military police. Natureza e Conservacao, v. 13, n. 2, p. 183–189, 2015. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1016/j.ncon.2015.11.002>.

DENZINGER, Annette et al. Guild Structure and Niche Differentiation in Echolocating Bats. Bat Acoustics. [S.l: s.n.], 2016. p. 141–166. Disponível em: <http://link.springer.com/10.1007/978-1-4939-3527-7_6>.

EICK, Geeta N.; JACOBS, David S.; MATTHEE, Conrad A. A Nuclear DNA Phylogenetic Perspective on the Evolution of Echolocation and Historical Biogeography of Extant Bats (Chiroptera). Molecular Biology and Evolution, v. 22, n. 9, p. 1869–1886, 1 set. 2005. Disponível em: <http://academic.oup.com/mbe/article/22/9/1869/982122/A-Nuclear-DNA-Phylogenetic-Perspective-on-the>.

FENTON, M. Brock; RATCLIFFE, John M. Bats. Current Biology, v. 20, n. 24, p. R1060–R1062, dez. 2010. Disponível em: <https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0960982210013011>.

FERNANDES, G. Wilson et al. Biodiversity and ecosystem services in the Campo Rupestre: A road map for the sustainability of the hottest Brazilian biodiversity hotspot. Perspectives in Ecology and Conservation, v. 18, n. 4, p. 213–222, 2020.

FERREIRA, Diogo F. et al. Not all farms are created equal: Shady African cocoa farms promote a richer bat fauna. Biological Conservation, v. 284, n. October 2022, 2023.

FLEMING, Theodore H.; GEISELMAN, Cullen; KRESS, W. John. The evolution of bat pollination: A phylogenetic perspective. Annals of Botany, v. 104, n. 6, p. 1017–1043, 2009.

FRANKHAM, Richard. Genetic adaptation to captivity in species conservation programs. Molecular Ecology, v. 17, n. 1, p. 325–333, 2008.

FRANKHAM, Richard et al. Introduction to Conservation Genetics. [S.l.]: Cambridge University Press, 2002. Disponível em: <https://www.cambridge.org/core/product/identifier/9780511808999/type/book>.

FRANKHAM, RICHARD et al. Predicting the Probability of Outbreeding Depression. Conservation Biology, v. 25, n. 3, p. 465–475, jun. 2011. Disponível em: <https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/j.1523-1739.2011.01662.x>.

FRANKHAM, Richard. Where are we in conservation genetics and where do we need to go? Conservation Genetics, v. 11, n. 2, p. 661–663, 1 abr. 2010. Disponível em: <http://link.springer.com/10.1007/s10592-009-0010-2>.

FRICK, Winifred F. et al. An Emerging Disease Causes Regional Population Collapse of a Common North American Bat Species. Science, v. 329, n. 5992, p. 679–682, 6 ago. 2010. Disponível em: <https://www.science.org/doi/10.1126/science.1188594>.

GALETTI, Mauro et al. Priority areas for the conservation of Atlantic forest large mammals. Biological Conservation, v. 142, n. 6, p. 1229–1241, 2009. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1016/j.biocon.2009.01.023>.

GARBINO, Guilherme S T et al. Updated checklist of Brazilian bats: versão 2020. Comitê da Lista de Morcegos do Brasil-CLMB. Disponível em: <https://www.sbeq.net/lista-de-especies>. Acesso em: 30 jan. 2022.

GÓMEZ-CARBALLA, Alberto et al. Mapping genome variation of SARS-CoV-2 worldwide highlights the impact of COVID-19 super-spreaders. Genome Research, v. 30, n. 10, p. 1434–1448, 2020.

GUO, Hua et al. Evolutionary Arms Race between Virus and Host Drives Genetic Diversity in Bat Severe Acute Respiratory Syndrome-Related Coronavirus Spike Genes. Journal of Virology, v. 94, n. 20, p. 1–35, 29 set. 2020. Disponível em: <https://journals.asm.org/doi/10.1128/JVI.00902-20>.

HOLL, K.D.; AIDE, T.M. When and where to actively restore ecosystems? Forest Ecology and Management, v. 261, n. 10, p. 1558–1563, maio 2011. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1016/j.foreco.2010.07.004>.

ISLAM, Ariful et al. Spatial epidemiology and genetic diversity of SARS-CoV-2 and related coronaviruses in domestic and wild animals. PLoS ONE, v. 16, n. 12 December, p. 1–27, 2021. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0260635>.

JONES, Gareth; JACOBS, David S.; KUNZ, Thomas H.; WILIG, Michael R.; RACEY, Paul A. Carpe noctem: The importance of bats as bioindicators. Endangered Species Research, v. 8, n. 1–2, p. 93–115, 2009.

JONES, Gareth; JACOBS, DS David S.; KUNZ, Thomas H.; WILIG, Michael R.; RACEY, Paul A.; et al. Carpe noctem: the importance of bats as bioindicators. Endangered Species Research, v. 8, n. 1–2, p. 93–115, 9 jul. 2009. Disponível em: <http://www.int-res.com/abstracts/esr/v8/n1-2/p93-115/>.

JUNG, Kirsten; KALKO, Elisabeth K.V. V. Where forest meets urbanization: foraging plasticity of aerial insectivorous bats in an anthropogenically altered environment. Journal of Mammalogy, v. 91, n. 1, p. 144–153, 17 fev. 2010. Disponível em: <https://academic.oup.com/jmammal/article/91/1/144/833029>. Acesso em: 11 abr. 2022.

KALKO, Elisabeth K.V. et al. Flying high – Assessing the use of the aerosphere by bats. Integrative and Comparative Biology, v. 48, n. 1, p. 60–73, 1 jul. 2008. Disponível em: <https://www.researchgate.net/publication/51215958_Flying_high_-_Assessing_the_use_of_the_aerosphere_by_bats>. Acesso em: 30 jan. 2022.

KALKO, Elisabeth K.V.; HANDLEY, Charles O. Neotropical bats in the canopy: Diversity, community structure, and implications for conservation. Plant Ecology, v. 153, n. 1–2, p. 319–333, 2001.

KASSO, Mohammed; BALAKRISHNAN, Mundanthra. Ecological and Economic Importance of Bats (Order Chiroptera). ISRN Biodiversity, v. 2013, p. 1–9, 2013.

KUNZ, TH et al. Ecological impacts of wind energy development on bats: questions, research needs, and hypotheses. Frontiers in Ecology and the Environment, v. 5, n. 6, p. 315–324, 2007. Disponível em: <https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/j.1523-1739.2011.01662.x>.

KUNZ, Thomas H. et al. Ecosystem services provided by bats. Annals of the New York Academy of Sciences, v. 1223, n. 1, p. 1–38, 2011.

LIU, Yingying et al. Pest Control Services and Dietary Niche Differentiation of Bats in Chinese Smallholder Farming Systems: Potential Impacts on Agroforestry and Public Health. SSRN Electronic Journal, v. 5, n. March, p. 7–26, 2022. Disponível em: <https://www.ssrn.com/abstract=4309547>.

LUZ, Júlia Lins; COSTA, Luciana de Moraes; ESBÉRARD, Carlos Eduardo Lustosa. Influence of banana plantations on bat assemblages (Chiroptera). Austral Ecology, v. 46, n. 3, p. 349–358, 2021.

MAAS, Andrea Cecília Sicotti et al. Bats in a Cerrado landscape of Northern Brazil: Species occurrence, influence of environmental heterogeneity and seasonality, and eight new records for the State of Tocantins. Mammalia, v. 82, n. 5, p. 469–480, 2018.

MAAS, Bea et al. Bird and bat predation services in tropical forests and agroforestry landscapes. Biological Reviews, v. 91, n. 4, p. 1081–1101, 2016.

MAGANGA, Gael Darren et al. Genetic diversity and ecology of coronaviruses hosted by cave-dwelling bats in Gabon. Scientific Reports, v. 10, n. 1, p. 1–13, 2020.

MAINEA, Josiah J.; BOYLESA, Justin G. Bats initiate vital agroecological interactions in corn. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, v. 112, n. 40, p. 12438–12443, 2015.

MARUYAMA, Pietro K et al. A global review of urban pollinators and implications for maintaining pollination services in tropical cities. Ecology of Tropical Cities: Natural and Social Sciences Applied to the Conservation of Urban Biodiversity. [S.l.]: Springer Nature, 2022. Disponível em: <https://www.researchgate.net/profile/Joao-Custodio-Fernandes-Cardoso/publication/353691031_A_global_review_of_urban_pollinators_and_implications_for_maintaining_pollination_services_in_tropical_cities/links/610f0283169a1a0103e9d534/A-global-review-of-urba>.

MASLO, Brooke et al. Bats provide a critical ecosystem service by consuming a large diversity of agricultural pest insects. Agriculture, Ecosystems & Environment, v. 324, n. October 2021, p. 107722, fev. 2022. Disponível em: <https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0167880921004266>.

MEYER, Christoph F. J.; STRUEBIG, Matthew J.; WILLIG, Michael R. Responses of Tropical Bats to Habitat Fragmentation, Logging, and Deforestation. Bats in the Anthropocene: Conservation of Bats in a Changing World. Cham: Springer International Publishing, 2016a. p. 63–103. Disponível em: <http://link.springer.com/10.1007/978-3-319-25220-9_4>.

MEYER, Christoph F. J.; STRUEBIG, Matthew J.; WILLIG, Michael R. Responses of Tropical Bats to Habitat Fragmentation, Logging, and Deforestation. Bats in the Anthropocene: Conservation of Bats in a Changing World. Cham: Springer International Publishing, 2016b. p. 63–103. Disponível em: <http://link.springer.com/10.1007/978-3-319-25220-9_4>.

MULLER, Laura K. et al. Bat white-nose syndrome: A real-time taqman polymerase chain reaction test targeting the intergenic spacer region of geomyces destructans. Mycologia, v. 105, n. 2, p. 253–259, 2013.

MYERS, Norman et al. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, v. 403, n. 6772, p. 853–858, fev. 2000. Disponível em: <https://www.nature.com/articles/35002501>.

O’GRADY, Julian J. et al. What are the best correlates of predicted extinction risk? Biological Conservation, v. 118, n. 4, p. 513–520, 2004.

ORTEGA, Jorge; ARITA, Héctor T. Neotropical-nearctic limits in Middle America as determined by distributions of bats. Journal of Mammalogy, v. 79, n. 3, p. 772–783, 1998.

PELLÓN, Juan J. et al. Eat what you can, when you can: relatively high arthropod consumption by frugivorous bats in Amazonian Peru. Mammalian Biology, n. 0123456789, 2022. Disponível em: <https://doi.org/10.1007/s42991-022-00327-2>.

PIMENTA, Mayra et al. One size does not fit all : Priority areas for real world problems. Ecological Modelling, v. 470, n. May, p. 110013, 1 ago. 2022. Acesso em: 3 out. 2022.

PIRES, Aliny P. F. et al. Atlantic Forest: Ecosystem Services Linking People and Biodiversity. The Atlantic Forest. Cham: Springer International Publishing, 2021. p. 347–367. Disponível em: <https://link.springer.com/10.1007/978-3-030-55322-7_16>.

PYKE, Christopher R. The implications of global priorities for biodiversity and ecosystem services associated with protected areas. Ecology and Society, v. 12, n. 1, 2007.

RAMÍREZ‐FRÁNCEL, Leidy Azucena et al. Bats and their vital ecosystem services: a global review. Integrative Zoology, v. 17, n. 1, p. 2–23, 8 jan. 2022. Disponível em: <https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/1749-4877.12552>.

REED, David H; FRANKHAM, Richard. Society for Conservation Biology Correlation between Fitness and Genetic Diversity. Conservation Biology, v. 17, n. 1, p. 230–237, 2003. Disponível em: <https://www-jstor-org.ezproxy.its.uu.se/stable/pdf/3095289.pdf?refreqid=excelsior%3A5ae5d015a5621dbf078f7cc90dd3716f>.

RODRÍGUEZ-SAN PEDRO, Annia et al. Quantifying ecological and economic value of pest control services provided by bats in a vineyard landscape of central Chile. Agriculture, Ecosystems and Environment, v. 302, 15 out. 2020.

RUSSO, Danilo et al. Ecosystem Services by Bats in Urban Areas. [S.l: s.n.], 2022. p. 167–180. Disponível em: <https://link.springer.com/10.1007/978-3-031-13173-8_12>.

SADIER, Alexa et al. Making a bat: The developmental basis of bat evolution. Genetics and Molecular Biology, v. 43, n. 1, p. 1–14, 2020.

SALA, Osvaldo E. et al. Global Biodiversity Scenarios for the Year 2100. Science, v. 287, n. 5459, p. 1770–1774, 10 mar. 2000. Disponível em: <https://www.jstor.org/stable/3074591?seq=1&cid=pdf-reference#references_tab_contents>.

SALDAÑA-VÁZQUEZ, Romeo A. et al. Abundance responses of frugivorous bats (Stenodermatinae) to coffee cultivation and selective logging practices in mountainous central Veracruz, Mexico. Biodiversity and Conservation, v. 19, n. 7, p. 2111–2124, 25 jun. 2010. Disponível em: <https://link.springer.com/article/10.1007/s10531-010-9829-6>. Acesso em: 11 abr. 2022.

SANTOS, Juliana Silveira Dos et al. Landscape ecology in the Anthropocene: an overview for integrating agroecosystems and biodiversity conservation. Perspectives in Ecology and Conservation, v. 19, n. 1, p. 21–32, 2021.

SCHNITZLER, Hans Ulrich and Elisabeth K. V. Kalko. Echolocation by Insect-Earing Bats. BioScience, v. 51, n. 7, p. 557–569, 1 jul. 2009. Disponível em: <https://academic.oup.com/bioscience/article/51/7/557/268230>. Acesso em: 30 jan. 2022.

SCHNITZLER, Hans-Ulrich; KALKO, Elisabeth K V. Echolocation by Insect-Eating Bats. BioScience, v. 51, n. 7, p. 557–569, 1 jul. 2001. Disponível em: <https://doi.org/10.1641/0006-3568(2001)051[0557:EBIEB]2.0.CO>. Acesso em: 30 jan. 2022.

SILES, Lizette; BAKER, Robert J. Revision of the pale-bellied Micronycteris Gray, 1866 (Chiroptera, Phyllostomidae) with descriptions of two new species. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, v. 58, n. 4, p. 1411–1431, 2020.

SILVA, Daiana Cardoso et al. Biogeography and priority areas for the conservation of bats in the Brazilian Cerrado. Biodiversity and Conservation, v. 27, n. 4, p. 815–828, 11 mar. 2018. Disponível em: <http://link.springer.com/10.1007/s10531-017-1464-z>.

SIMMONS, Nancy B; CIRRANELLO, Andrea L. Bat Species of the World: A taxonomic and geographic database. American Museum of Natural History, p. 1–94, 2022.

TEELING, Emma C. et al. A molecular phylogeny for bats illuminates biogeography and the fossil record. Science, v. 307, n. 5709, p. 580–584, 2005.

THUILLER, Wilfried et al. Uncertainty in ensembles of global biodiversity scenarios. Nature Communications, v. 10, n. 1, p. 1–9, 29 mar. 2019. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1038/s41467-019-09519-w>.

VARGAS, Aidee et al. Potential patterns of species richness and important areas for bat conservation (AICOMs) from Bolivia. Rev. Bol. Ecol. y Cons. Amb., v. 27, p. 9–24, 2010.

VARGAS-ARBOLEDA, Andrés et al. SYSTEMATIC CONSIDERATIONS ON TWO SPECIES OF NECTARIVOROUS BATS (Anoura caudifer AND A. geoffroyi) BASED ON BARCODING SEQUENCES. Acta Biológica Colombiana, v. 25, n. 2, p. 194–201, 2020. Disponível em: <http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0120-548X2020000200194&lng=en&nrm=iso&tlng=en>. Acesso em: 25 mar. 2022.

VELAZCO, Paúl M.; PATTERSON, Bruce D. Phylogenetics and biogeography of the broad-nosed bats, genus Platyrrhinus (Chiroptera: Phyllostomidae). Molecular Phylogenetics and Evolution, v. 49, n. 3, p. 749–759, 2008. Disponível em: <http://dx.doi.org/10.1016/j.ympev.2008.09.015>.

WILLIAMS-GUILLÉN, Kimberly et al. Bats in the Anthropogenic Matrix: Challenges and Opportunities for the Conservation of Chiroptera and Their Ecosystem Services in Agricultural Landscapes. Bats in the Anthropocene: Conservation of Bats in a Changing World. Cham: Springer International Publishing, 2016. p. 151–186. Disponível em: <http://link.springer.com/10.1007/978-3-319-25220-9_6>.

WILLIAMS-GUILLÉN, Kimberly et al. Bats Limit Insects in a Neotropical Agroforestry System. Science, v. 320, n. 5872, p. 70, 4 abr. 2008. Disponível em: <https://www.science.org/doi/10.1126/science.1152944>.

ZHANG, Guojie et al. Comparative Analysis of Bat Genomes Provides Insight into the Evolution of Flight and Immunity. Science, v. 339, n. 6118, p. 456–460, 25 jan. 2013. Disponível em: <https://www.science.org/doi/10.1126/science.1230835>.

ZHU, Hanliang et al. PCR past, present and future. BioTechniques, v. 69, n. 4, p. 317–325, 2020.

1allysson.luz@gmail.com, orcid 0009-0008-4109-2622
2brunamisa@gmail.com, orcid 0000-0001-7910-5160